Tinjauan Sistematis dan Meta-analisis HPAI A(H5N1)
pada Hewan
RINGKASAN
Pendahuluan:
Avian influenza A H5N1 merupakan
ancaman signifikan terhadap kesehatan masyarakat global. Meskipun penting,
tinjauan sistematis mengenai prevalensinya pada hewan masih kurang.
Metode: Kami melakukan tinjauan literatur sistematis
pada basis data bibliografi untuk menilai prevalensi H5N1 pada hewan.
Meta-analisis dengan model efek acak dilakukan untuk menghitung prevalensi
gabungan dan interval kepercayaan 95% (95%CI). Selain itu, ukuran heterogenitas
(statistik Cochran’s Q dan uji I2) juga dilaporkan.
Hasil: Pencarian literatur menghasilkan 1.359
artikel, di mana 33 studi sepenuhnya valid untuk dianalisis, mencakup 96.909
hewan. Prevalensi gabungan untuk H5N1 pada burung (n = 90.045, 24 studi) adalah
5,0% (95%CI: 4,0–6,0%; I2 = 99,21); pada babi (n = 3.178, 4 studi) adalah 1,0%
(95%CI: 0,0–1,0%); pada kucing (n = 2.911, 4 studi) adalah 0,0% (95%CI:
0,0–1,0%); dan pada anjing (n = 479, 3 studi) adalah 0,0% (95%CI: 0,0–2,0%).
Kesimpulan: Meskipun kejadian H5N1 pada hewan mungkin
terbatas dibandingkan dengan virus influenza lainnya, dampaknya terhadap
kesehatan masyarakat bisa sangat besar jika menular ke manusia. Virus ini dapat
menyebabkan penyakit parah dan telah dikaitkan dengan wabah-wabah sebelumnya.
Oleh karena itu, sangat penting untuk memantau secara ketat dan memahami
faktor-faktor yang memengaruhi prevalensi H5N1 baik pada populasi burung maupun
manusia untuk mengembangkan strategi pengendalian dan pencegahan penyakit yang
efektif.
1.
PENDAHULUAN
Keluarga Orthomyxoviridae mencakup virus
influenza avian dengan patogenisitas tinggi yang terdiri dari sekitar delapan
segmen genetik yang menyandi protein, yang dikategorikan ke dalam berbagai
subtipe. Saat ini, terdapat 16 subtipe hemaglutinin (H) dan sembilan subtipe
neuraminidase (N) yang diamati pada berbagai spesies burung [[1], [2], [3]]
(lihat Tabel 1).
Tabel 1.
Karakteristik dari studi yang disertakan
Selama abad terakhir, influenza avian dengan
patogenisitas tinggi telah memicu berbagai wabah yang disebabkan oleh virus H5
yang berbeda di lebih dari delapan negara. Wabah pertama kali dikaitkan dengan
strain H5N1 dari virus AI pada ayam di Skotlandia pada tahun 1959 [4,5].
Unggas air berfungsi sebagai reservoir alami
utama bagi virus influenza, dengan infeksi pada mamalia, terutama babi, yang
berasal dari sumber avian. Penularan antarspesies dapat terjadi melalui
penataan ulang genetik, menciptakan virus baru yang mampu menginfeksi berbagai
mamalia. Penyebaran langsung dan adaptasi berikutnya juga memungkinkan [6,7].
Penghalang spesies antara burung dan mamalia
membuat adaptasi virus sangat penting untuk replikasi dan penularan yang
berhasil pada mamalia [8]. Penularan melalui udara dari influenza avian dengan
patogenisitas tinggi (HPAI) antar mamalia memerlukan pengikatan yang efisien
dari glikoprotein hemaglutinin, reseptor, dan mutasi [9]. Protein yang stabil
dalam saluran pernapasan mamalia, mutasi hemaglutinin yang mengoptimalkan fusi
membran virus dan endosom, serta pelepasan genom virus ke dalam sitoplasma
adalah persyaratan penting [10].
Patogen virus influenza avian terus menjadi
tantangan bagi kesehatan hewan dan manusia. Sifat dinamis virus AI menunjukkan
bahwa munculnya virus penyebab pandemi membuat isolasi menjadi langkah
pengendalian yang kecil kemungkinannya [11]. Studi ini bertujuan untuk
mengetahui kejadian kolektif virus influenza H5N1 pada hewan dengan melakukan
tinjauan sistematis yang disertai dengan meta-analisis.
2. METODE
Proses penyusunan
mengikuti pedoman Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and
Meta-Analysis (PRISMA) [12].
2.1. Sumber
informasi dan strategi pencarian
Pencarian bibliografi
dilakukan untuk studi yang mengevaluasi prevalensi H5N1 pada hewan, termasuk
burung, mamalia, dan ikan. Pencarian ini menggunakan lima basis data: Scopus,
Web of Sciences, PubMed, OVID Medline, dan EMBASE. Daftar periksa PRESS (Peer
Review of Electronic Search Strategies) digunakan untuk mengembangkan strategi pencarian.
Tidak ada pembatasan terkait bahasa studi. Literatur dicari dari awal basis
data hingga 28 Mei 2024. Strategi pencarian lengkap dapat ditemukan dalam Tabel
S1 Lampiran.
2.2. Pemilihan
studi dan ekstraksi data
Studi ini hanya
memasukkan studi yang mengevaluasi prevalensi H5N1 pada hewan. Kami hanya
memasukkan studi observasional. Kami mengecualikan tinjauan sistematis, laporan
kasus, tinjauan skoping, tinjauan naratif, dan surat kepada editor.
Semua artikel yang
ditemukan melalui strategi pencarian diunggah ke perangkat lunak manajemen data
Rayyan QCRI. Di sini, deteksi dan penghapusan artikel duplikat dilakukan.
Selanjutnya, artikel disaring berdasarkan judul/abstrak, dan seleksi teks penuh
dilakukan. Artikel yang tidak memenuhi kriteria seleksi dikeluarkan dari
tinjauan sistematis ini. Semua proses penyaringan dilakukan secara independen
oleh empat peninjau. Ketidaksesuaian apa pun diselesaikan melalui konsensus di
antara semua penulis. Informasi dari artikel yang disediakan diperoleh
menggunakan templat ekstraksi data yang dibuat di Microsoft Excel. Kami
mencatat informasi berikut: penulis, tahun publikasi, negara, metode deteksi,
populasi studi, dan jumlah hewan yang terinfeksi H5N1.
2.3. Penilaian
risiko bias
Risiko bias pada
artikel yang disertakan dinilai menggunakan Newcastle-Ottawa untuk studi potong
lintang [13]. Skor tujuh bintang atau lebih pada salah satu skala menunjukkan
risiko bias rendah, sedangkan skor enam bintang atau kurang menunjukkan risiko
bias tinggi. Evaluasi dilakukan secara independen oleh dua peninjau.
2.4. Penilaian
bias publikasi
Menurut penelitian
terbaru, studi yang melakukan meta-analisis proporsional tidak perlu menilai
bias publikasi. Teknik konvensional seperti diagram corong dan uji Egger tidak
dapat diandalkan untuk penelitian ini. Hal ini disebabkan karena diagram corong
dibuat dengan asumsi bahwa penelitian dengan hasil yang menguntungkan
dipublikasikan lebih sering daripada yang tidak menguntungkan. Ketika
mempelajari dan melakukan analisis kuantitatif prevalensi, tidak ada konsensus
tentang apa yang dianggap sebagai hasil positif. Selain itu, tidak ada bukti
yang menunjukkan bahwa proporsi dapat disesuaikan secara tepat dengan tes ini
[14,15].
2.5. Analisis
statistik
Sintesis kuantitatif
dari hasil dilakukan dalam program analisis statistik Stata v.16®. Model efek
acak (Dersimonian dan Laird) digunakan untuk meta-analisis. Interval
kepercayaan 95% dihitung menggunakan metode Clopper-Pearson. Transformasi Ganda
Arcsine Freeman-Tukey digunakan sebagai penstabil variansi. Kami menggunakan
uji Cochran’s Q dan statistik I2 untuk menilai heterogenitas antar studi. Nilai
I2 sebesar 60% atau lebih dikategorikan sebagai heterogenitas berat; pada uji
Cochran’s Q, heterogenitas ditunjukkan oleh nilai p<0,05. Analisis subkelompok
dilakukan menggunakan metode uji dan wilayah dunia. Analisis sensitivitas
dilakukan dengan mengecualikan studi dengan risiko bias tinggi.
3. HASIL
3.1. Pemilihan
studi dan karakteristik studi
Pencarian sistematis
mengidentifikasi 1.359 artikel, dan 729 studi tersisa setelah penghapusan
duplikat. Berdasarkan judul dan abstrak, 648 studi dikeluarkan dari
penyaringan. Selanjutnya, penyaringan teks lengkap menyisakan 33 studi yang
memenuhi semua kriteria kelayakan (Tabel 1) [[16], [17], [18], [19], [20], [21],
[22], [23], [24], [25], [26], [27], [28], [29], [30], [31], [32], [33], [34],
[35], [36], [37], [38], [39], [40], [41], [42], [43], [44], [45], [46], [47],
[48]]. Diagram alur proses seleksi ditunjukkan pada Gambar 1.
Gambar 1. Diagram Alur PRISMA
dari studi yang dinilai dan disertakan
Sebanyak tiga puluh
tiga studi cross-sectional diikutsertakan, dengan total 96.909 hewan. Metode
uji yang digunakan untuk mengevaluasi keberadaan H5N1 adalah hemagglutination
inhibition assay (HIA), enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA),
dan real-time reverse transcription-polymerase chain reaction (RT-PCR).
Kami hanya menemukan studi yang dilakukan di Eropa dan Asia, dengan Indonesia
sebagai negara yang memiliki jumlah studi terbanyak yang diikutsertakan (7
studi). Tidak memungkinkan untuk melakukan meta-analisis prevalensi H5N1 pada
kerbau, kuda, keledai, dan sapi karena mereka hanya dievaluasi dalam satu
studi.
Dalam penilaian
kualitas, kami menemukan bahwa 28 studi memiliki risiko bias rendah, dan lima
memiliki risiko bias tinggi (Tabel Tambahan S2).
3.2.
Prevalensi H5N1 pada burung
Dalam 24 studi (n =
90.045), kami menemukan bahwa prevalensi H5N1 pada burung adalah 5,0 % (95%CI:
4,0–6,0 %; I2 = 99,21) (Gambar 2). Dalam subkelompok studi yang mengevaluasi
burung dengan HIA (Gambar Tambahan S1), prevalensi H5N1 adalah 9,0 % (95%CI:
8,0–11,0 %), dan dalam studi yang mengevaluasi burung dengan RT-PCR (Gambar
Tambahan S2), prevalensinya adalah 4,0 % (95%CI: 3,0–5,0 %). Dalam analisis
subkelompok studi yang dilakukan di Asia (Gambar Tambahan S3), Afrika (Gambar
Tambahan S4), dan Eropa (Gambar Tambahan S5), kami menemukan prevalensi
masing-masing sebesar 8,0 %, 9,0 %, dan 1,0 %. Dalam analisis sensitivitas
(Gambar Tambahan S6), heterogenitas tetap tinggi dengan prevalensi 4,0 %
(95%CI: 3,0–5,0 %; I2 = 99,16).
Gambar 2. Prevalensi H5N1 pada burung
3.3.
Prevalensi H5N1 pada babi
Dalam empat studi (n =
3.178), kami menemukan bahwa prevalensi H5N1 pada babi adalah 1,0 % (95% CI:
0,0–1,0%) (Gambar 3). Karena jumlah studi yang sedikit, analisis subkelompok
tidak dapat dilakukan. Dalam analisis sensitivitas (Gambar Tambahan S7), tidak
ada babi yang ditemukan terinfeksi virus H5N1.
Gambar 3. Prevalensi H5N1 pada babi.
3.4. Prevalensi H5N1 pada kucing
Dalam empat studi (n = 2.911), kami menemukan
bahwa prevalensi H5N1 pada kucing adalah 0,0 % (95% CI: 0,0–1,0 %) (Gambar 4).
Analisis subkelompok tidak dapat dilakukan karena jumlah studi yang sedikit.
Dalam analisis sensitivitas (Gambar Tambahan S8), prevalensi 0 % tetap
dipertahankan.
Gambar 4. Prevalensi H5N1 pada kucing
3.5.
Prevalensi H5N1 pada anjing
Dalam tiga studi (n =
479), kami menemukan bahwa prevalensi H5N1 pada anjing adalah 0,0 % (95 % CI:
0,0–2,0 %) (Gambar 5). Karena jumlah studi yang terbatas, analisis subkelompok
dan analisis sensitivitas tidak dapat dilakukan.
Gambar 5. Prevalensi H5N1 pada anjing
4. DISKUSI
Dunia sedang menghadapi wabah flu burung terbesar yang menghancurkan
populasi unggas dan burung liar [[49], [50], [51], [52]]. Epidemi ini merupakan
yang terbesar di Eropa, Amerika Utara, dan Jepang, yang terutama didorong oleh
virus flu burung H5N1, klad 2.3.4.4b [53]. Pada tahun 2022, infeksi Penyakit
Unggas Sangat Patogen (HPAI) yang disebabkan oleh virus H5N1 dari klad 2.3.4.4b
mengakibatkan kehilangan lebih dari 131 juta unggas di 67 negara. Penyakit ini
dengan cepat menyebar pada tahun 2023, dengan laporan infeksi di 14 negara
tambahan. Per 12 Juli 2023, lebih dari 58 juta unggas telah didiagnosis
menderita HPAI akibat infeksi dengan virus H5N1 dari klad 2.3.4.4, bersama
dengan sedikit lebih dari 7000 burung liar di Amerika Serikat saja [53]. Sejak
tahun 2020, banyak wabah yang melibatkan klad 2.3.4.4b dari virus HPAI subtipe
H5N1 di berbagai negara di Eropa, Asia, Afrika, dan Amerika Utara. Klad ini
telah menimbulkan alarm signifikan karena penyebarannya yang cepat secara global,
transmisi yang efisien ke spesies burung baru, dan infeksi yang sering terjadi
pada berbagai mamalia liar, baik darat maupun laut, yang sering menunjukkan
neurotropisme atipikal. Selain itu, ada kekhawatiran mengenai kasus manusia
sporadis yang terkait dengan klad ini [54].
Setelah memasukkan 33 studi dalam tinjauan sistematis ini dengan lebih dari
96 ribu hewan, prevalensi influenza avian H5N1 relatif rendah: 5 % pada burung,
1 % pada babi, 0 % pada kucing, dan 0 % pada anjing. Hal ini pertama-tama
mengonfirmasi pentingnya dominan H5N1 pada burung dan menyoroti posisi kedua
untuk mamalia seperti babi. Laporan terbaru dari Peru menjelaskan peristiwa
mortalitas signifikan yang melibatkan 5224 singa laut Amerika Selatan (Otaria
flavescens). Insiden ini tampaknya terkait dengan infeksi virus influenza avian
sangat patogen A(H5N1) [55]. Situasi serupa diamati di Chili. Di sana, 169
singa laut diperiksa untuk menentukan status mereka terkait HPAIV H5N1, dan
pola pemanjangan jangka panjang dari 2009 hingga 2023 dianalisis. Selain itu,
dua hewan menjalani nekropsi. Menariknya, peningkatan yang signifikan dalam
pemanjangan singa laut SA tercatat, dimulai pada Januari 2023 dan mencapai
puncaknya pada Juni 2023, dengan 4545 hewan terdampar dan meninggal. Secara
signifikan, lonjakan mortalitas ini bertepatan secara geografis dengan wabah
HPAIV yang mempengaruhi burung liar. Dari 168 singa laut SA yang diambil
sampel, 34 (20 %) dinyatakan positif virus Influenza A, dengan 21 kasus
terkonfirmasi HPAIV H5N1 klad 2.3.4.4b dalam kolam usap trakea/rektal.
Pemeriksaan klinis dan patologis terhadap dua singa laut terdampar yang
diautopsi mengungkapkan gejala neurologis dan pernapasan yang umum, seperti
disorientasi, tremor, ataksia, dan paralysis, serta dispnea akut, takipnea, sekresi
hidung yang melimpah, dan pernapasan abdominal—lesi yang diidentifikasi pada
hewan yang diautopsi sejalan dengan tanda klinis yang diamati. Konfirmasi virus
melalui imunohistokimia (IHC) dan PCR waktu nyata di otak dan paru-paru
memperkuat temuan ini [56].
Virus AI
menunjukkan kemampuan yang bervariasi untuk menyebabkan infeksi, penyakit, dan
mortalitas pada berbagai spesies, kemungkinan memperluas spektrumnya, meskipun
beruntung dengan frekuensi yang rendah seperti yang diamati dalam tinjauan
sistematis ini. Di Peru, dari November 2022 hingga Februari 2023, H5N1
diidentifikasi pada burung liar, unggas, dan seekor singa (klad 2.3.4.4b) [57].
Setidaknya 24.000 singa laut mati di Peru, Chili, Argentina, Uruguay, dan
Brasil antara Januari dan Oktober 2023. Rute infeksi yang paling mungkin adalah
berinteraksi dengan atau mencari makan pada burung yang terinfeksi [58].
Sementara burung liar biasanya mengalami infeksi asimtomatik, penularan unggas
dapat menghasilkan berbagai gejala. Tanda klinis pada mamalia meliputi demam
tinggi, distress pernapasan, hidung berair, gejala neurologis, edema, dan
perdarahan [3,59]. Kasus-kasus seperti infeksi harimau dan macan tutul di Asia
Tenggara menyoroti potensi zoonosis dari influenza avian. Pengetahuan yang
terbatas tentang influenza avian pada mamalia memerlukan penelitian yang
berkelanjutan untuk memahami karakteristik penularan melalui udara [60].
Genom RNA untai
tunggal dengan polaritas negatif dalam keluarga Orthomyxoviridae dapat
menginfeksi berbagai hewan, yang menyebabkan spillover dan kemudian menginfeksi
manusia. Strain H5N1 beredar secara global, menyebabkan mortalitas yang
signifikan pada burung liar dan unggas. Kejadian H5N1 tidak langsung pada
mamalia yang melibatkan hewan yang menunjukkan gejala yang dibawa ke lokasi
perawatan satwa liar teridentifikasi di Inggris dan Belanda [61,62].
Laporan terkini
menunjukkan peningkatan kasus influenza avian pada burung, menimbulkan
kekhawatiran zoonosis. Infeksi manusia yang sporadis dengan kematian yang
terkait telah dilaporkan di sekitar 23 negara sejak tahun 2004. Kemampuan
bertahan hidup yang kuat dari virus H5N1 yang sangat patogen di lingkungan
memfasilitasi penularan melalui fomites yang terkontaminasi, yang mengarah pada
potensi inokulasi nasofaring atau konjungtiva [63].
Influenza avian, yang disebabkan oleh virus H5N1, secara dominan dianggap
sebagai masalah hewan. Entitas yang bertanggung jawab untuk menyelidiki dan
mengendalikan wabah menekankan perlunya pemantauan yang berkelanjutan.
Penelitian menunjukkan adanya penyeberangan batas spesies yang berhasil oleh
subgaris keturunan H5N1 yang telah mengalami pengaturan ulang. Misalnya,
penyelidikan mengenai infeksi pada seekor singa di China mengaitkan kontaminasi
air minum, yang mungkin berasal dari ayam yang sebelumnya disuplai [64,65].
Subtipe H5N1 dari influenza avian telah menarik perhatian global,
menyebabkan infeksi fatal pada manusia dan mamalia. Saat ini, belum ada vaksin
untuk populasi manusia atau hewan yang khusus ditujukan untuk H5N1. Hal ini
menegaskan perlunya tinjauan yang konsisten untuk meningkatkan pengawasan
epidemiologi, langkah-langkah pencegahan, dan tindakan pengendalian terhadap
potensi pandemi di masa depan yang diakibatkan oleh penularan antar spesies
[66,67].
Kekhawatiran muncul dari praktik tidak aman di pasar unggas dan babi, yang
dapat mendorong penularan antar spesies. Meskipun telah dilakukan studi
lingkungan, medis, dan biologis yang luas, kondisi tepat untuk penularan antar
spesies tetap tidak diketahui, sehingga memerlukan penelitian dan pengembangan
lebih lanjut.
Beberapa
faktor dapat memengaruhi prevalensi H5N1 pada burung dan hewan lainnya. H5N1
terutama menginfeksi burung, terutama unggas air seperti bebek dan angsa.
Meskipun terkadang dapat menginfeksi spesies lain, termasuk mamalia dan
manusia, reservoir alaminya adalah burung liar [68]. H5N1 terutama menyebar
melalui kontak langsung dengan burung yang terinfeksi atau melalui air liur,
sekresi hidung, dan kotoran mereka. Virus ini juga dapat ditularkan melalui
permukaan atau bahan yang terkontaminasi. Dinamika penularan dan spesifisitas
inang berkontribusi pada prevalensi yang relatif rendah pada hewan selain
burung [69]. Virus influenza sering menunjukkan pola musiman, dengan aktivitas
yang meningkat selama bulan-bulan yang lebih dingin. Kondisi lingkungan dapat
memengaruhi kelangsungan hidup dan penularan virus. H5N1 mungkin memiliki
faktor ekologi tertentu yang membatasi prevalensinya di musim tertentu [70].
Burung liar, terutama unggas air, adalah reservoir alami untuk banyak virus
influenza, termasuk H5N1. Burung-burung ini dapat membawa virus tanpa
menunjukkan tanda-tanda sakit. Beberapa burung mungkin mengembangkan kekebalan
setelah terpapar virus, yang dapat membatasi penyebarannya di antara populasi
burung [71,72]. Virus influenza, termasuk H5N1, dapat mengalami perubahan
genetik melalui mutasi dan reassortmen. Hal ini dapat menyebabkan munculnya
strain atau varian baru. Prevalensi strain tertentu dapat berubah seiring waktu
akibat proses evolusi ini [[73], [74], [75]].
Belakangan
ini, wabah influenza avian H5N1 pada sapi perah di beberapa negara bagian di
Amerika Serikat (AS) telah menimbulkan kekhawatiran signifikan secara nasional
dan global; pada tahun 2024, H5N1 telah terdeteksi pada sapi perah di Texas,
Kansas, Michigan, Idaho, South Dakota, New Mexico, Ohio, North Carolina, dan
Colorado, dengan kasus manusia di Texas (https://www.cdc.gov/mmwr/volumes/73/wr/mm7321e1.htm). Penelitian
sedang berlangsung, tetapi ada kekhawatiran mengenai lebih banyak kasus manusia
dan bahkan deteksi H5N1 dalam susu dan kemungkinan produk susu yang tidak
dipasteurisasi [76].
Juga, di
Jepang, baru-baru ini, sebuah studi menyelidiki H5N1 pada lumba-lumba yang
terdampar. Namun, semua hasilnya negatif. Meskipun demikian, sampelnya kecil.
Oleh karena itu, ada kebutuhan untuk meningkatkan penelitian dan pengawasan
[77].
Upaya untuk
mengendalikan dan menanggulangi wabah H5N1 pada unggas, seperti pemusnahan
burung yang terinfeksi dan penerapan langkah-langkah biosekuriti di peternakan,
dapat berkontribusi untuk mengurangi prevalensi virus ini di populasi burung
domestik [78,79].
Penting untuk dicatat
bahwa meskipun prevalensi H5N1 pada hewan, seperti yang ditunjukkan dalam tinjauan
sistematis ini, mungkin relatif rendah dibandingkan dengan virus influenza
lainnya, virus ini dapat memiliki implikasi kesehatan masyarakat yang
signifikan ketika menginfeksi manusia, karena memiliki potensi untuk
menyebabkan penyakit yang parah dan telah dikaitkan dengan wabah di masa lalu
[80,81]. Pemantauan dan pemahaman faktor-faktor yang memengaruhi prevalensi
H5N1 pada burung dan manusia sangat penting untuk strategi pengendalian dan
pencegahan penyakit yang efektif [82,83]. Meskipun demikian, beberapa ahli
mempertanyakan apakah influenza H5N1 pada burung bisa menjadi ancaman pandemi
berikutnya dari penyakit X [84]. Penting untuk menyoroti pentingnya menilai
interaksi antara hewan dan manusia dengan implikasi zoonotik, spillover [53],
ancaman, dan potensi pandemi, seperti yang terlihat pada patogen virus lainnya
[85].
REFERENSI
[1] L. Lu, S.J. Lycett, A.J. Leigh Brown.
Reassortment patterns of avian influenza virus internal segments among different
subtypes BMC Evol Biol, 14 (2014), p. 16
[2] H.S. Elsayed, A. Adel, D.S. Alshaya,
F.A. Safhi, A.S. Jalal, D.M.A. Elmasry, et al. First isolation of influenza a subtype H5N8 in ostrich:
pathological and genetic characterization. Poultry Sci, 101 (2022), Article 102156
[3] M.S. França, J.D. Brown. Influenza pathobiology
and pathogenesis in avian species. Curr Top Microbiol Immunol, 385 (2014), pp. 221-242
[4] C. Peng, P. Zhao, J. Chu, J. Zhu, Q.
Li, H. Zhao, et
al. Characterization of four novel H5N6 avian influenza viruses with
the internal genes from H5N1 and H9N2 viruses and experimental challenge of chickens
vaccinated with current commercially available H5 vaccines. Transbound Emerg Dis,
69 (2022), pp. 1438-1448
[5] J. Tian, X. Bai, M. Li, X. Zeng, J. Xu,
P. Li, et
al. Highly pathogenic avian influenza virus (H5N1) clade 2.3.4.4b introduced
by wild birds, China, 2021. Emerg Infect Dis, 29 (2023), pp. 1367-1375
[6] P. Zhao, L. Sun, J. Xiong, C. Wang, L.
Chen, P. Yang, et
al. Semiaquatic mammals might be intermediate hosts to spread avian
influenza viruses from avian to human. Sci Rep, 9 (2019), Article 11641
[7] V. Bourret. Avian influenza viruses in
pigs: an overview. Vet J, 239 (2018), pp. 7-14
[8] N. Tammiranta, M. Isomursu, A. Fusaro,
M. Nylund, T. Nokireki, E. Giussani, et al. Highly pathogenic avian influenza A (H5N1) virus
infections in wild carnivores connected to mass mortalities of pheasants in Finland.
Infect Genet Evol, 111 (2023), Article 105423
[9] C.J. Russell. Acid-induced membrane fusion
by the hemagglutinin protein and its role in influenza virus biology. Curr Top Microbiol
Immunol, 385 (2014), pp. 93-116
[10] L. Bordes, S. Vreman, R. Heutink, M. Roose,
S. Venema, S.B.E. Pritz-Verschuren, et al. Highly pathogenic avian influenza H5N1 virus infections
in wild red foxes (Vulpes vulpes) show neurotropism and adaptive virus mutations.
Microbiol Spectr, 11 (2023), Article e0286722
[11] L.J. Kerstetter, S. Buckley, C.M. Bliss,
L. Coughlan. Adenoviral vectors as vaccines for emerging avian influenza viruses.
Front Immunol, 11 (2020), Article 607333
[12] A. Liberati, D.G. Altman, J. Tetzlaff,
C. Mulrow, P.C. Gotzsche, J.P. Ioannidis, et al. The PRISMA statement for reporting systematic reviews
and meta-analyses of studies that evaluate health care interventions: explanation
and elaboration. J Clin Epidemiol, 62 (2009), pp. e1-e34
[13] D.K. Bonilla-Aldana, K.J. Castano-Betancourt,
J.M. Ortega-Martinez, J.R. Ulloque-Badaracco, E.A. Hernandez-Bustamante, V.A. Benites-Zapata,
et al.
Prevalence of zoonotic and non-zoonotic Rickettsia in horses: a systematic review
and meta-analysis. New Microbes New Infect, 51 (2023), Article 101068
[14] T.H. Barker, C.B. Migliavaca, C. Stein,
V. Colpani, M. Falavigna, E. Aromataris, et al. Conducting proportional meta-analysis in different
types of systematic reviews: a guide for synthesisers of evidence. BMC Med Res Methodol,
21 (2021), p. 189
[15] J.P. Hunter, A. Saratzis, A.J. Sutton,
R.H. Boucher, R.D. Sayers, M.J. Bown. In meta-analyses of proportion studies, funnel
plots were found to be an inaccurate method of assessing publication bias. J Clin
Epidemiol, 67 (2014), pp. 897-903
[16] M. Abbaszadeh Hasiri, N. S, H. Z. Prevalence
of HN subtypes of Influenza virus in dogs in Iran. Online Journal of Veterinary
Research (2013)
[17] Y. Bi, Q. Chen, Q. Wang, J. Chen, T. Jin,
G. Wong, et
al. Genesis, evolution and prevalence of H5N6 avian influenza viruses
in China. Cell Host Microbe, 20 (2016), pp. 810-821
[18] A. Durosinlorun, J.U. Umoh, P.A. Abdu,
I. Ajogi. Serologic evidence of infection with H5 subtype influenza virus in apparently
healthy local chickens in Kaduna State, Nigeria. Avian Dis, 54 (2010), pp. 365-368
[19] A. El-Sayed, A. Prince, A. Fawzy, E. Nadra,
M.I. Abdou, L. Omar, et al. Sero-prevalence of avian influenza in animals and
human in Egypt. Pakistan J Biol Sci, 16 (2013), pp. 524-529
[20] E.F. El-Zoghby, M.M. Aly, S.A. Nasef, M.K.
Hassan, A.S. Arafa, A.A. Selim, et al. Surveillance on A/H5N1 virus in domestic poultry
and wild birds in Egypt. Virol J, 10 (2013), p. 203
[21] T.M. Ellis, R.B. Bousfield, L.A. Bissett,
K.C. Dyrting, G.S. Luk, S.T. Tsim, et al. Investigation of outbreaks of highly pathogenic
H5N1 avian influenza in waterfowl and wild birds in Hong Kong in late 2002. Avian
Pathol, 33 (2004), pp. 492-505
[22] I. ElMasry, H. Elshiekh, A. Abdlenabi,
A. Saad, A. Arafa, F.O. Fasina, et al. Avian influenza H5N1 surveillance and its dynamics
in poultry in live bird markets, Egypt. Transbound Emerg Dis, 64 (2017), pp. 805-814
[23] T. Goletic, A. Gagic, E. Residbegovic,
A. Kustura, A. Kavazovic, V. Savic, et al. Highly pathogenic avian influenza virus subtype
H5N1 in mute swans (Cygnus olor) in Central Bosnia. Avian Dis, 54 (2010), pp. 496-501
[24] S.V. Horm, A. Tarantola, S. Rith, S. Ly,
J. Gambaretti, V. Duong, et al. Intense circulation of A/H5N1 and other avian influenza
viruses in Cambodian live-bird markets with serological evidence of sub-clinical
human infections. Emerg Microb Infect, 5 (2016), Article e70
[25] J. Keawcharoen, J. van den Broek, A. Bouma,
T. Tiensin, A.D. Osterhaus, H. Heesterbeek. Wild birds and increased transmission
of highly pathogenic avian influenza (H5N1) among poultry, Thailand. Emerg Infect
Dis, 17 (2011), pp. 1016-1022
[26] G. Kencana, N. Suartha, M. Kardena, K.
Agustina. Seroprevalence and detection of H5N1 avian influenza virus in local chickens
in Tabanan Regency, Bali, Indonesia. Acta VETERINARIA Indonesiana, 9 (2021), pp.
223-229
[27] Z. Kou, Y. Li, Z. Yin, S. Guo, M. Wang,
X. Gao, et
al. The survey of H5N1 flu virus in wild birds in 14 Provinces of China
from 2004 to 2007. PLoS One, 4 (2009), Article e6926
[28] C. Lebarbenchon, S. van der Werf, F. Thomas,
J.T. Aubin, S. Azebi, F. Cuvelier, et al. Absence of detection of highly pathogenic H5N1 in
migratory waterfowl in southern France in 2005-2006. Infect Genet Evol, 7 (2007),
pp. 604-608
[29] D.H. Lee, J.K. Park, H.N. Youn, Y.N. Lee,
T.H. Lim, M.S. Kim, et al. Surveillance and isolation of HPAI H5N1 from wild
Mandarin Ducks (Aix galericulata). J Wildl Dis, 47 (2011), pp. 994-998
[30] G. Mahardika. Surveillance of avian influenza
virus of H5N1 subtype in backyard animals and its introduction in Bali, Indonesia.
Pak Vet J, 38 (2018), pp. 7-12
[31] J. Marschall, B. Schulz, T.C. Harder Priv-Doz,
T.W. Vahlenkamp Priv-Doz, J. Huebner, E. Huisinga, et al. Prevalence of influenza
A H5N1 virus in cats from areas with occurrence of highly pathogenic avian influenza
in birds. J Feline Med Surg, 10 (2008), pp. 355-358
[32] C. Meseko, F. Cilloni, A. Laleye. Serosurvey
of antibody to highly pathogenic avian influenza (H5N1) in pigs, north central Nigeria.
Sokoto J Vet Sci, 10 (2012)
[33] C.G. Monamele, P. Y, E.A. Karlsson, M.A.
Vernet, A. Wade, M.A. Okomo, et al. Evidence of exposure and human seroconversion during
an outbreak of avian influenza A(H5N1) among poultry in Cameroon. Emerg Microb Infect,
8 (2019), pp. 186-196
[34] A. Nagy, J. Machova, J. Hornickova, M.
Tomci, I. Nagl, B. Horyna, et al. Highly pathogenic avian influenza virus subtype
H5N1 in Mute swans in the Czech Republic. Vet Microbiol, 120 (2007), pp. 9-16
[35] N.J. Negovetich, M.M. Feeroz, L. Jones-Engel,
D. Walker, S.M. Alam, K. Hasan, et al. Live bird markets of Bangladesh: H9N2 viruses and
the near absence of highly pathogenic H5N1 influenza. PLoS One, 6 (2011), Article
e19311
[36] D.T. Nguyen, J.E. Bryant, C.T. Davis, L.V.
Nguyen, L.T. Pham, L. Loth, et al. Prevalence and distribution of avian influenza a(H5N1)
virus clade variants in live bird markets of Vietnam, 2011-2013. Avian Dis, 58 (2014),
pp. 599-608
[37] C.A. Nidom, S. Yamada, R.V. Nidom, K. Rahmawati,
MYKholik Alamudi, et al. Genetic characterization of H5N1 influenza viruses
isolated from chickens in Indonesia in 2010. Virus Gene, 44 (2012), pp. 459-465
[38] O.I. Olatoye, B.O. Olugasa, A.A. Omoloja,
O.T. Ojeyinka. Serological evidence of avian influenza viruses in pigs in south-western
Nigeria. University of Ibadan, Nigeria (2009). http://80.240.30.238/handle/123456789/7854
[39] D. Oluwayelu, C.O. Aiki-Raji, N. Che, O.
Ahmadu. Prevalence of avian origin H5 and H7 influenza virus antibodies in dogs
in Ibadan and Sagamu, Southwestern Nigeria. Afr J Biomed Res, 14 (2011), pp. 23-26
[40] S.D. Pawar, S.D. Kale, A.S. Rawankar, S.S.
Koratkar, C.G. Raut, S.A. Pande, et al. Avian influenza surveillance reveals presence of
low pathogenic avian influenza viruses in poultry during 2009-2011 in the West Bengal
State, India. Virol J, 9 (2012), p. 151
[41] S. Rith, P. Netrabukkana, S. Sorn, E. Mumford,
C. Mey, D. Holl, et al. Serologic evidence of human influenza virus infections
in swine populations, Cambodia. Influenza Other Respir Viruses, 7 (2013), pp. 271-279
[42] Y. Sartika, A. Attamimi, S. Rahmawati,
K. Kholik. Seroprevalence of H5N1 avian influenza subtype in backyard duck at kampung
unggas teruwai on central lombok district (2018). Google Scholar
[43] A.C. Stoops, K.A. Barbara, M. Indrawan,
I.N. Ibrahim, W.B. Petrus, S. Wijaya, et al. H5N1 surveillance in migratory birds in Java, Indonesia.
Vector Borne Zoonotic Dis, 9 (2009), pp. 695-702
[44] L.S. Sun, L.F. Wang, Z.Y. Ning, M.L. Hong,
Y. Zheng, S.Y. He, et al. Lack of evidence of avian-to-cat transmission of
avian H5 subtype influenza virus among cats in southern China. Pak Vet J, 34 (2014),
pp. 535-537
[45] R. Susanti. The prevelence of H5N1 influenza
virus on poultry at traditional market in Semarang Indonesia. J Biol Res (Naples),
20 (2015), pp. 1-6
[46] R. Susanti, R.D. Soejoedono, I.G.N. Mahardika,
I.W.T. Wibawan. Prevalence of avian influenza virus subtype H5n1 in waterfowl in
west java province of Indonesia. Int J Infect Dis, 12 (2008), Article e127
[47] A. Zaman, A. Haleem, S. Rahman, N. Ullah,
I. Khan. Seroprevalence and risk factors association of avian influenza in desi
chicken (Gallus domesticus) in Khyber Pakhtunkhwa, Pakistan. Pak Vet J, 39 (2019),
pp. 2074-7764
[48] F.R. Zhao, D.H. Zhou, Y.G. Zhang, J.J.
Shao, T. Lin, Y.F. Li, et al. Detection prevalence of H5N1 avian influenza virus
among stray cats in eastern China. J Med Virol, 87 (2015), pp. 1436-1440
[49] Khandia R. Priyanka, H. Chopra, O.P. Choudhary,
D.K. Bonilla-Aldana, A.J. Rodriguez-Morales. The re-emergence of H3N2 influenza:
an update on the risk and containment. New Microbes New Infect, 53 (2023), Article
101147
[50] A.J. Rodriguez-Morales, D.K. Bonilla-Aldana,
A.E. Paniz-Mondolfi Concerns about influenza H5N8 outbreaks in humans and birds:
facing the next airborne pandemic? Trav Med Infect Dis, 41 (2021), Article 102054
[51] D.K. Bonilla-Aldana, M. Aguirre-Florez,
R. Villamizar-Peña, E. Gutiérrez-Ocampo, J.F. Henao-Martínez, A. Cvetkovic-Vega,
et al.
After SARS-CoV-2, will H5N6 and other influenza viruses follow the pandemic path?
Inf Med, 28 (2020), pp. 475-485
[52] D.M. Calle-Hernández, V. Hoyos-Salazar,
D.K. Bonilla-Aldana. Prevalence of the H5N8 influenza virus in birds: systematic
review with meta-analysis. Trav Med Infect Dis, 51 (2023), Article 102490
[53] F. Ahmad, S. Haque, S. Tawil, R. Husni,
D.K. Bonilla-Aldana, J.J. Montenegro-Idrogo, et al. Avian influenza spillover to humans: are we prepared
to deal with another potential pandemic? Trav Med Infect Dis, 55 (2023), Article
102634
[54] J. Ruiz-Saenz, M. Martinez-Gutierrez, F.H.
Pujol. Multiple introductions of highly pathogenic avian influenza H5N1 clade 2.3.4.4b
into South America. Trav Med Infect Dis, 53 (2023), Article 102591
[55] V. Gamarra-Toledo, P.I. Plaza, R. Gutiérrez,
G. Inga-Diaz, P. Saravia-Guevara, O. Pereyra-Meza, et al. Mass mortality of
sea lions caused by highly pathogenic avian influenza A(H5N1) virus. Emerg Infect
Dis, 29 (2023), pp. 2553-2556
[56] M. Ulloa, A. Fernández, N. Ariyama, A.
Colom-Rivero, C. Rivera, P. Nuñez, et al. Mass mortality event in South American sea lions
(Otaria flavescens) correlated to highly pathogenic avian influenza (HPAI) H5N1
outbreak in Chile. Vet Q, 43 (2023), pp. 1-10
[57] C.D. Cruz, M.E. Icochea, V. Espejo, G.
Troncos, G.R. Castro-Sanguinetti, M.A. Schilling, et al. Highly pathogenic
avian influenza A(H5N1) from wild birds, poultry, and mammals, Peru. Emerg Infect
Dis, 29 (2023), pp. 2572-2576
[58] P.I. Plaza, V. Gamarra-Toledo, J. Rodríguez
Euguí, N. Rosciano, S.A. Lambertucci. Pacific and Atlantic sea lion mortality caused
by highly pathogenic Avian Influenza A(H5N1) in South America. Trav Med Infect Dis,
59 (2024), Article 102712
[59] E.H. Kim, Y.L. Kim, S.M. Kim, K.M. Yu,
M.A.B. Casel, S.G. Jang, et al. Pathogenic assessment of avian influenza viruses
in migratory birds. Emerg Microb Infect, 10 (2021), pp. 565-577
[60] S. Herfst, M. Imai, Y. Kawaoka, R.A. Fouchier.
Avian influenza virus transmission to mammals. Curr Top Microbiol Immunol, 385 (2014),
pp. 137-155
[61] B.M. Sheta, T.L. Fuller, B. Larison, K.Y.
Njabo, A.S. Ahmed, R. Harrigan, et al. Putative human and avian risk factors for avian
influenza virus infections in backyard poultry in Egypt. Vet Microbiol, 168 (2014),
pp. 208-213
[62] C. Adlhoch, A. Fusaro, J.L. Gonzales, T.
Kuiken, S. Marangon, É. Niqueux, et al. Avian influenza overview March - June 2022. EFSA
J, 20 (2022), Article e07415
[63] J. Charostad, M. Rezaei Zadeh Rukerd, S.
Mahmoudvand, D. Bashash, S.M.A. Hashemi, M. Nakhaie, et al.
A comprehensive review of highly pathogenic avian influenza (HPAI) H5N1: an imminent
threat at doorstep. Trav Med Infect Dis, 55 (2023), Article 102638
[64] O. Amen, S.V. Vemula, J. Zhao, R. Ibrahim,
A. Hussein, I.K. Hewlett, et al. Identification and characterization of a highly
pathogenic H5N1 avian influenza A virus during an outbreak in vaccinated chickens
in Egypt. Virus Res, 210 (2015), pp. 337-343
[65] M. Wille, I.G. Barr. Resurgence of avian
influenza virus. Science, 376 (2022), pp. 459-460
[66] H. Zhu, J. Hughes, P.R. Murcia. Origins
and evolutionary dynamics of H3N2 canine influenza virus. J Virol, 89 (2015), pp.
5406-5418
[67] P. Huang, L. Sun, J. Li, Q. Wu, N. Rezaei,
S. Jiang, et
al. Potential cross-species transmission of highly pathogenic avian
influenza H5 subtype (HPAI H5) viruses to humans calls for the development of H5-specific
and universal influenza vaccines. Cell Discov, 9 (2023), p. 58
[68] M.J. Pantin-Jackwood, M. Costa-Hurtado,
K. Bertran, E. DeJesus, D. Smith, D.E. Swayne. Infectivity, transmission and pathogenicity
of H5 highly pathogenic avian influenza clade 2.3.4.4 (H5N8 and H5N2) United States
index viruses in Pekin ducks and Chinese geese. Vet Res, 48 (2017), p. 33
[69] F.C. Velkers, S.J. Blokhuis, E.J.B. Veldhuis
Kroeze, S.A. Burt. The role of rodents in avian influenza outbreaks in poultry farms:
a review. Vet Q, 37 (2017), pp. 182-194
[70] J. Brown, D. Stallknecht, C. Lebarbenchon,
D. Swayne. Survivability of Eurasian H5N1 highly pathogenic avian influenza viruses
in water varies between strains. Avian Dis, 58 (2014), pp. 453-457
[71] C. Reed, D. Bruden, K.K. Byrd, V. Veguilla,
M. Bruce, D. Hurlburt, et al. Characterizing wild bird contact and seropositivity
to highly pathogenic avian influenza A (H5N1) virus in Alaskan residents. Influenza
Other Respir Viruses, 8 (2014), pp. 516-523
[72] D.D. Houston, S. Azeem, C.W. Lundy, Y.
Sato, B. Guo, J.A. Blanchong, et al. Evaluating the role of wild songbirds or rodents
in spreading avian influenza virus across an agricultural landscape. PeerJ, 5 (2017),
Article e4060
[73] M.B. Rogers, T. Song, R. Sebra, B.D. Greenbaum,
M.E. Hamelin, A. Fitch, et al. Intrahost dynamics of antiviral resistance in influenza
A virus reflect complex patterns of segment linkage, reassortment, and natural selection.
mBio, 6 (2015)
[74] S.W. Yoon, R.J. Webby, R.G. Webster. Evolution
and ecology of influenza A viruses. Curr Top Microbiol Immunol, 385 (2014), pp.
359-375
[75] B.F. Koel, S. van der Vliet, D.F. Burke,
T.M. Bestebroer, E.E. Bharoto, I.W. Yasa, et al. Antigenic variation of clade 2.1 H5N1 virus is determined
by a few amino acid substitutions immediately adjacent to the receptor binding site.
mBio, 5 (2014), Article e0107014
[76] R. Sah, S. Srivastava, S. Kumar, R. Mehta,
S. Donovan, L. Sierra-Carrero, et al. Concerns on H5N1 avian influenza given the outbreak
in U.S. dairy cattle, vol. 35, The Lancet Regional Health - Americas (2024), Article
100785
[77] T. Kayano, T. Kobayashi, S. Fujiwara, Y.
Okada, H. Nishiura. Survey of exposure to stranded dolphins in Japan to investigate
an outbreak of suspected infection with highly pathogenic avian influenza (H5N1)
clade 2.3.4.4(b) in humans. New Microbes New Infect, 56 (2024), Article 101214
[78] S. Liu, Q. Zhuang, S. Wang, W. Jiang, J.
Jin, C. Peng, et
al. Control of avian influenza in China: strategies and lessons. Transbound
Emerg Dis, 67 (2020), pp. 1463-1471
[79] S. More, D. Bicout, A. Bøtner, A. Butterworth,
P. Calistri, K. Depner, et al. Avian influenza. EFSA J, 15 (2017), Article e04991
[80] T.V. Le, L.T. Phan, K.H.K. Ly, L.T. Nguyen,
H.T. Nguyen, N.T.T. Ho, et al. Fatal avian influenza A(H5N1) infection in a 36-week
pregnant woman survived by her newborn in Sóc Trăng Province, Vietnam, 2012. Influenza
Other Respir Viruses, 13 (2019), pp. 292-297
[81] A. Bruno, A. Alfaro-Núñez, D. de Mora,
R. Armas, M. Olmedo, J. Garcés, et al. First case of human infection with highly pathogenic
H5 avian Influenza A virus in South America: a new zoonotic pandemic threat for
2023? J Trav Med, 30 (2023)
[82] X.L. Li, K. Liu, H.W. Yao, Y. Sun, W.J.
Chen, R.X. Sun, et
al. Highly pathogenic avian
influenza H5N1 in Mainland China. Int J Environ Res Publ Health, 12 (2015), pp.
5026-5045
[83] C. Li, Z. Bu, H. Chen. Avian influenza
vaccines against H5N1 'bird flu'. Trends Biotechnol, 32 (2014), pp. 147-156
[84] J.A. Al-Tawfiq, R. Tirupathi, M.H. Temsah.
Feathered fears: could avian H5N1 influenza be the next pandemic threat of disease
X? New Microbes New Infect, 59 (2024), Article 101416
[85] A.J. Rodriguez-Morales, D.K. Bonilla-Aldana,
G.J. Balbin-Ramon, A.A. Rabaan, R. Sah, A. Paniz-Mondolfi, et al.
History is repeating itself: probable zoonotic spillover as the cause of the 2019
novel Coronavirus Epidemic. Inf Med, 28 (2020), pp. 3-5
SUMBER:
D. Katterine Bonilla-Aldana, Dayana M. Calle-Hernández,
Juan R. Ulloque-Badaracco, Esteban A. Alarcón-Braga,
Enrique A. Hernández-Bustamante,
Juan C. Cabrera-Guzmán, Sthephanie M. Quispe-Vasquez,
Miguel A.
Huayta-Cortez, Vicente A. Benites-Zapata,
Alfonso J. Rodriguez-Morales.
2024. Highly
pathogenic avian influenza A(H5N1) in animals: A systematic review and meta-analysis.
New Microbes and New Infection. Volume 60-61. Agustus-Oktober 2024. 101439.
#H5N1
#FluBurung
#OneHealth
#Zoonosis
#KesehatanHewan