Dampak
Ledakan Populasi Cyanobacteria terhadap Lingkungan Perairan dan Kesehatan
Manusia
Abstrak
Ledakan populasi cyanobacteria merupakan masalah global pada lingkungan
perairan. Dalam beberapa tahun terakhir, akibat pemanasan global dan
eutrofikasi, akumulasi cyanobacteria di permukaan air pada area tertentu
membentuk ledakan populasi (bloom) yang digerakkan oleh angin. Ledakan
cyanobacteria mengubah sifat fisika dan kimia air serta menimbulkan pencemaran.
Selain itu, cyanobacteria melepaskan materi organik, nitrogen (N), dan fosfor
(P) ke dalam air selama proses apoptosis, sehingga mempercepat eutrofikasi,
mengancam flora dan fauna akuatik, serta memengaruhi struktur komunitas dan
kelimpahan mikroorganisme perairan. Secara bersamaan, toksin dan karsinogen
yang dilepaskan cyanobacteria dapat terakumulasi melalui rantai/jaring makanan
sehingga membahayakan kesehatan manusia. Studi ini merangkum dan menganalisis
penelitian terkait pengaruh ledakan cyanobacteria terhadap lingkungan perairan
dan kesehatan manusia, sebagai upaya memperdalam pemahaman mengenai dampaknya
serta memberikan referensi bagi penelitian terkait.
Kata kunci: ledakan cyanobacteria; toksin cyanobacteria;
lingkungan perairan; kesehatan manusia.
1. Pendahuluan
Cyanobacteria tersebar
luas pada lingkungan laut maupun air tawar, dan memiliki kemampuan adaptasi
yang lebih kuat dibandingkan sebagian besar eukariota [1]. Mikroorganisme ini
mampu tumbuh dan bereproduksi pada berbagai lingkungan ekstrem (es dan salju,
mata air panas, danau alkali soda, kolam garam, gurun, serta kawasan kutub)
[2]. Ketika materi organik, nitrogen (N), fosfor (P), dan nutrien lain melimpah
di perairan, cyanobacteria mengalami perkembangbiakan dan akumulasi sehingga
mendominasi komunitas. Ledakan cyanobacteria yang muncul dalam bentuk warna
hijau, coklat kemerahan, atau merah di perairan tawar maupun laut merupakan
salah satu indikator paling nyata dari eutrofikasi [3].
Ledakan cyanobacteria
semakin umum terjadi di seluruh dunia dan menjadi ancaman serius bagi
keberlanjutan ekosistem perairan, seperti di Danau Taihu (Cina), Danau Erie
(Amerika Serikat), Danau Winnipeg (Kanada), dan Danau Nieuwe Meer (Belanda)
[4]. Sejak tahun 1930-an, berbagai penelitian telah dilakukan terkait penyebab
ledakan cyanobacteria [5], dampak produk metabolik cyanobacteria serta hubungan
simbiosis antara alga dan bakteri [6], serta peran nutrien dalam kejadian bloom
[7].
Ledakan cyanobacteria
menyebabkan hipoksia karena akumulasi dan dekomposisi biomassa menghasilkan
berbagai metabolit beracun serta senyawa berbahaya lain (misalnya toksin,
hidrogen sulfida, dan senyawa berbau) [8]. Hal ini berdampak pada flora-fauna
akuatik, struktur komunitas, dan kelimpahan mikroorganisme [9]. Selain merusak biota perairan, ledakan cyanobacteria juga
membahayakan kesehatan manusia. Paparan langsung maupun tidak langsung terhadap
toksin cyanobacteria dapat menimbulkan gastroenteritis akut, gangguan
pernapasan, ruam kulit, ulkus mulut, dan berbagai penyakit lainnya [10], bahkan
dapat bersifat karsinogenik [11].
2. Pencemaran Air akibat
Ledakan Cyanobacteria
Ledakan cyanobacteria
dianggap terjadi ketika jumlah sel mencapai 10⁵ sel/mL atau konsentrasi
klorofil-a (Chl-a) mencapai 10 μg/L, disertai terbentuknya lapisan yang tampak
pada permukaan air [12]. Proses pembusukan bloom memberikan dampak yang lebih
serius pada lingkungan akuatik. Reaksi
aerob maupun anaerob terjadi selama proses degradasi, di mana toksin dan gas
berbau dilepaskan.
Selama dekomposisi, sejumlah besar zat organik dan nutrien terlarut
dilepaskan ke perairan, menurunkan transparansi air, memperburuk eutrofikasi,
dan membentuk “black spots” [13]. Ledakan cyanobacteria juga meningkatkan
keasaman air, konduktivitas, kebutuhan oksigen kimia (COD), serta konsentrasi
bahan organik [14]. Sementara itu, serpihan organik hasil akumulasi
cyanobacteria memiliki laju dekomposisi tinggi, yaitu mencapai 41,9% dalam 48
jam [15], sehingga mengganggu keseimbangan ekosistem [12,16].
Selama fase kematian cyanobacteria, sejumlah besar materi organik terlarut
(DOM) dilepaskan. Seiring berlangsungnya reaksi, karbon organik terlarut (DOC)
diubah menjadi karbon anorganik terlarut (DIC), dan sebagian besar akhirnya
berubah menjadi humus yang sulit terdegradasi [17].
Cyanobacteria juga
mempercepat migrasi dan transformasi berbagai bentuk fosfor (P) di perairan
[18]. Analisis data pemantauan
konsentrasi P di Danau Taihu dari 1949 hingga 2020 menunjukkan adanya fluktuasi
alami yang signifikan [19]. Konsentrasi P terbukti memiliki
hubungan negatif terhadap transparansi air (SD) [20]. Selain itu, ledakan
cyanobacteria berperan penting dalam pergerakan nutrien di ekosistem akuatik
[21].
Gambar 1. Bahaya utama
ledakan cyanobacteria terhadap badan air, organisme akuatik, dan tubuh manusia.
2.1. Dampak Ledakan
Cyanobacteria terhadap Fauna Akuatik
Selama ledakan
cyanobacteria, sejumlah besar biomassa mati akan tenggelam dan terdekomposisi,
mengonsumsi oksigen terlarut (DO). Penurunan DO mengganggu kondisi hidup fauna
akuatik, menyebabkan hilangnya ikan, kerang-kerangan, dan invertebrata
tertentu, serta menurunkan keanekaragaman spesies [22]. Selama proses apoptosis
cyanobacteria, metabolit sekunder seperti toksin dan senyawa berbau dilepaskan,
disertai meningkatnya amonia (NH4⁺) dan mikrocyctins (MCs), yang berdampak akut
maupun kronis pada organisme akuatik [23].
Paparan MCs menyebabkan peroksidasi lipid, kerusakan DNA, serta perubahan
aktivitas enzim antioksidan seperti superoksida dismutase (SOD), peroksidase
(POD), dan katalase (CAT). Toksin ini merusak sistem peredaran darah,
pencernaan, dan imun, serta memicu perubahan enzim detoksifikasi seperti
glutathione S-transferase (GST) dan glutathione peroxidase (GPx) [24]. Hati
merupakan organ target utama MCs [25]. Pada berbagai organisme air—termasuk
ikan, siput, dan udang—akumulasi MCs paling tinggi ditemukan di hepatopankreas
[26–29]. MCs dapat berpindah ke organisme yang lebih sensitif melalui rantai
makanan [30].
NH4⁺ dapat mengganggu sistem antioksidan ikan juvenil, merusak hati,
insang, dan ginjal, serta mengubah parameter hematologi [31–33]. Selain itu,
NH4⁺ dan MCs dapat memberikan efek sinergis dalam meningkatkan toksisitas
imunologis pada organisme akuatik [23].
2.2. Dampak Ledakan
Cyanobacteria terhadap Flora Akuatik
Ledakan cyanobacteria
menghambat aktivitas fotosintesis flora akuatik, menyebabkan kematian daun dan
penurunan kemampuan fotosintesis secara irreversible [34]. Akumulasi
cyanobacteria dalam jangka panjang menghasilkan efek penaungan, konsumsi
oksigen, serta pelepasan alelokimia dan MCs, yang menyebabkan hilangnya
vegetasi terendam (submerged plants) [35]. Penelitian menunjukkan bahwa Chl-a Potamogeton
malaianus dan Stuckenia pectinata menurun masing-masing 50% dan 56%
selama bloom [36].
MCs meningkatkan produksi
reactive oxygen species (ROS) dan malondialdehyde (MDA), memperparah kerusakan
oksidatif [37]. MCs juga berikatan secara irreversibel dengan enzim PP1 dan
PP2A, mengganggu berbagai reaksi biokimia seluler dan mengubah kandungan klorofil
serta komposisi pigmen [38]. Toksin lain seperti anatoxin-a turut menyebabkan
gangguan oksidatif [39].
Berbagai konsentrasi
MC-LR (0,01–10 μg/mL) telah terbukti menghambat pertumbuhan Spirodela
oligorrhiza, Lepidium sativum, dan Oryza sativa [40–42]. Pada
Phragmites australis, paparan MC-LR menyebabkan penyumbatan jaringan
aerenkima, nekrosis kulit akar, hingga perubahan sitoskeleton [43]. MCs juga bersifat genotoksik dan menyebabkan kondensasi
kromatin, apoptosis, serta kerusakan DNA [44–46].
Nutrien anorganik seperti
NH4⁺ dan nitrat (NO3⁻) hasil dekomposisi cyanobacteria bersifat toksik bagi
tanaman air, menyebabkan klorosis, hambatan pertumbuhan, gangguan morfologi
akar, serta ketidakseimbangan ion [47–49].
2.3. Dampak Ledakan
Cyanobacteria terhadap Mikroorganisme Perairan
Penelitian tentang dampak
ledakan cyanobacteria pada mikroorganisme umumnya berfokus pada struktur
komunitas dan aktivitas mikroba [50]. Selama musim panas, bloom cyanobacteria di Teluk Zhushan meningkatkan
kelimpahan Proteobacteria pada air dan sedimen, diikuti oleh Actinomycetes.
Pada tingkat genus, GpXI dan GpIIa mendominasi kolom air, sementara Gp6 dan
GpIIa mendominasi sedimen [51].
Perubahan DO, nitrogen,
dan fosfor menyebabkan pergeseran karakteristik sedimen [52]. Studi di Danau Poyang menunjukkan korelasi antara DO,
konduktivitas, salinitas, mineralisasi, nutrien, dan indeks keanekaragaman
komunitas bakteri [53]. Serpihan cyanobacteria yang mengendap juga merangsang
pertumbuhan bakteri, namun menurunkan keanekaragaman total komunitas air selama
bloom [54].
Biomassa cyanobacteria yang terurai meningkatkan kelimpahan bakteri
pengoksidasi amonia, terutama Nitrosomonas oligotropha dengan dominansi
hingga 75% [55]. Ledakan cyanobacteria juga mengubah struktur mikrobiota usus
larva chironomid, mengurangi keanekaragaman alfa, dan meningkatkan keberadaan
bakteri denitrifikasi seperti nirK dan nosZ [56,57].
3. Dampak Ledakan Alga Sianobakteri terhadap Kesehatan Manusia
Ledakan alga sianobakteri secara langsung memengaruhi kualitas air minum.
Pada tahun 1996 di Caruaru, Brasil, sebanyak 50 pasien klinik dialisis
meninggal akibat penggunaan air yang terkontaminasi mikrosistin (MCs) [58].
Pada tahun 1999, ledakan sianobakteri di Danau Dianchi menutupi area seluas 20
km². Pada Mei 2007, ledakan sianobakteri besar di Danau Taihu (Wuxi, Tiongkok)
menyebabkan krisis air minum bagi 2 juta penduduk Kota Wuxi [59]. Pada Agustus
2014, ledakan sianobakteri di Danau Erie meningkatkan konsentrasi MCs dalam air
minum, mengancam keselamatan konsumsi air bagi hampir setengah juta penduduk
[60].
Ketika ledakan sianobakteri mengalami dekomposisi, sejumlah besar senyawa
berbau dan sianotoksin dilepaskan. Telah ditemukan bahwa 2-metilisoborneol
(MIB) dan geosmin merupakan senyawa paling umum yang menyebabkan bau (seperti
bau apek) pada air minum, dengan ambang bau masing-masing hanya 9 dan 4 ng/L
[61]. Senyawa-senyawa penyebab bau dalam air dan hubungannya dengan produk alga
ditampilkan pada Tabel 1. Dari delapan jenis bau dalam tabel, kecuali rasa
kimia, rasa klorida, dan rasa obat-obatan, lima jenis bau lainnya berkaitan
dengan senyawa beraroma yang dihasilkan oleh alga. Kandungan bau yang berlebih
dalam air dapat memengaruhi kualitas air minum dan berdampak buruk pada
kesehatan manusia [59].
Tabel 1. Senyawa
organoleptik umum yang terdeteksi dalam air.
Sianobakteri dapat melepaskan berbagai toksin, seperti golongan
hepatotoksin, neurotoksin, dan endotoksin. Mikrosistin (MCs) merupakan toksin
yang paling banyak ditemukan di perairan. Mikrosistin adalah siklik
heptapeptida yang terdiri atas tujuh asam amino, terutama diproduksi oleh Microcystis
dan Anabaena [23]. Microcystis merupakan spesies dominan pada
ledakan sianobakteri di Danau Taihu, dengan biomassa mencapai 40–98% dari total
biomassa alga [62]. Anabaena merupakan spesies yang paling umum pada
ledakan sianobakteri dan satu-satunya yang menghasilkan metabolit sekunder
bersifat hepatotoksik dan neurotoksik [63]. Turner et al. menganalisis
mikrosistin dalam ekosistem air tawar di Inggris dan menemukan bahwa lebih dari
50% badan air mengandung MCs, dan sekitar 13% di antaranya melebihi ambang
batas kesehatan tingkat sedang yang ditetapkan Organisasi Kesehatan Dunia
(WHO), yaitu 20 μg/L [64].
WHO melaporkan bahwa 59% sianobakteri penyebab ledakan alga di seluruh
dunia termasuk kategori berbahaya. Lebih dari 80 jenis mikrosistin telah
diidentifikasi [23], dengan MC-LR, MC-RR, dan MC-YR sebagai yang paling umum.
Tabel 2 menampilkan toksin-toksin utama yang dihasilkan sianobakteri serta
bahayanya.
Tabel 2. Toksin utama yang dihasilkan sianobakteri.
Toksin-toksin tersebut dapat terakumulasi dalam organisme dan berpindah
melalui rantai atau jejaring makanan (Gambar 1). Sianotoksin bersifat toksik
kronis bagi manusia, dapat menyebabkan gastroenteritis akut, gangguan
pernapasan, iritasi mata dan telinga, ruam kulit, sariawan, serta berbagai
penyakit lainnya [10]. Selain itu, toksin alga dapat menghambat sintesis
fosfatase protein, sehingga menyebabkan hiperfosforilasi protein pengatur
penting dalam proses transduksi sinyal yang mengontrol jaringan sitoskeleton
[72].
Mikrosistin bersifat
hidrofilik dan mudah larut dalam darah organisme. Toksin ini tidak dapat
menembus membran lipid melalui difusi pasif [73], sehingga sebagian besar
toksin yang tertelan tidak dapat melewati epitel ileum, tetap berada dalam
saluran pencernaan, dan kemungkinan besar dikeluarkan melalui feses [74].
Namun, beberapa penelitian menunjukkan bahwa mikrosistin yang tertelan dapat
ditranspor oleh pengangkut membran asam empedu (misalnya organic anion
transporters—OATPs) melalui ileum ke aliran darah vena, kemudian masuk ke
hepatosit melalui vena porta [75]. Hati merupakan organ utama untuk akumulasi
dan detoksifikasi MCs. Sementara itu, mikrosistin juga dapat terdeteksi dalam
organ lain (seperti usus, ginjal, otak, paru, dan jantung), meskipun pada kadar
yang jauh lebih rendah [74]. Dosis tinggi sianotoksin dapat menyebabkan
kerusakan hati akut, hepatomegali, perdarahan hati, hilangnya struktur dan
fungsi sel hati, bahkan kegagalan respirasi biologis [76].
4. Kesimpulan
Dengan meningkatnya
pemanasan global dan eutrofikasi perairan, kejadian ledakan sianobakteri
semakin sering terjadi di seluruh dunia, dengan frekuensi dan durasi yang terus
meningkat. Terbentuknya ledakan sianobakteri menyebabkan perubahan kualitas air
(misalnya penurunan oksigen terlarut dan kekeruhan meningkat), mengganggu
pertumbuhan serta perkembangan hewan dan tumbuhan akuatik, serta mengubah
struktur komunitas dan keanekaragaman mikroorganisme.
Ketika manusia melakukan
kontak langsung maupun tidak langsung dengan air yang terkontaminasi
mikrosistin, dapat timbul reaksi merugikan, kerusakan organ, dan pada kasus
yang parah dapat menyebabkan kematian. Oleh karena itu, diperlukan strategi
pencegahan dan pengendalian ledakan sianobakteri yang bersifat ekonomis dan
ramah lingkungan. Pada saat yang
sama, berbagai metode manajemen ledakan sianobakteri juga terus diteliti dan
dikembangkan.
References
1. Mohr,
K.I.; Brinkmann, N.; Friedl, T. Cyanobacteria. In Encyclopedia of
Geobiology; Springer: Dordrecht, The Netherlands, 2011; pp. 306–311. [Google Scholar]
2. Stewart,
I.; Carmichael, W.W.; Backer, L.C. Toxic Cyanobacteria. Water
Sanit.-Relat. Dis. Environ. 2011, 8, 95–109. [Google Scholar] [CrossRef]
3. Paerl,
H.W. Nuisance phytoplankton blooms in coastal, estuarine, and inland
waters. Limnol. Oceanogr. 1988, 33,
823–843. [Google Scholar] [CrossRef]
4. Qian,
K.; Chen, Y.; Song, X. Long-term development of phytoplankton dominant species
related to eutrophicarion in Lake Taihu. Ecol. Sci. 2008, 27,
65–70. [Google Scholar]
5. Bai,
M.; Zhou, S.; Zhao, M. Cyanobacterial bloom control in Taihu basin: Analysis of
cost-risk analysis framework based on cooperative game. J. Clean. Prod. 2018, 195,
318–327. [Google Scholar] [CrossRef]
6. Guo,
Y.; Liu, M.; Liu, L.; Liu, X.; Chen, H.; Yang, J. The antibiotic resistome of
free-living and particle-attached bacteria under a reservoir cyanobacterial
bloom. Environ. Int. 2018, 117, 107–115. [Google Scholar] [CrossRef]
[PubMed]
7. Aubriot,
L.; Bonilla, S. Regulation of phosphate uptake reveals cyanobacterial bloom
resilience to shifting N: P ratios. Freshwater Biol. 2018, 63,
318–329. [Google Scholar] [CrossRef]
8. Huang,
I.S.; Zimba, P.V. Cyanobacterial bioactive metabolites—A review of their
chemistry and biology. Harmful Algae 2019, 86,
101608. [Google Scholar] [CrossRef]
[PubMed]
9. Liu,
F.; Lin, G.; Gao, G.; Qin, B.; Shen, J. Bacterial and archaeal assemblages in
sediments of a large shallow freshwater lake, lake taihu, as revealed by
denaturing gradient gel electrophoresis. J. Appl. Microbiol. 2010, 106,
1022–1032. [Google Scholar] [CrossRef]
10. Gallitelli,
M.; Ungaro, N.; Addante, L.M.; Procacci, V.; Silveri, N.G.; Sabbà, C.
Respiratory Illness as a Reaction to Tropical Algal Blooms Occurring in a
Temperate Climate. Jama 2005, 293,
2599–2600. [Google Scholar]
11. Zhao,
X.; Zhu, G.; Xu, L.; Lv, X. Characteristics of natural decomposition of
cyanobacteri. Jiangsu J. Agric. Sci. 2013, 29,
312–318. [Google Scholar]
12. Kong,
F.; Ma, R.; Gao, J.; Wu, X. The theory and practice of prevention, forecast and
warning on cyanobacteria bloom in Lake Taihu. J. Lake Sci. 2009, 21,
314–328. [Google Scholar]
13. Liu,
G.; Zhong, J.; He, J.; Zhang, L.; Fan, C. Effects of Black Spots of
Dead-Cyanobacterial Mats on Fe-S-P Cycling in Sediments of Zhushan Bay, Lake
Taihu. J. Environ. Sci. 2009, 30,
2520–2526. [Google Scholar]
14. Shang,
L.; Ke, F.; Li, W.; Xu, X.; Song, Y.; Feng, M. Laboratory research on the
contaminants release during the anaerobic decomposition of high-density
cyanobacteria. J. Lake Sci. 2013, 25,
47–54. [Google Scholar]
15. Li,
K.; Guan, B.; Liu, Z. Experiments on decomposition rate and release forms of
nitrogen and phosphorus from the decomposing cyanobacterial detritus. J.
Lake Sci. 2011, 23, 919–925. [Google Scholar]
16. Krivtsov,
V.; Bellinger, E.G.; Sigee, D.C. Elemental composition of Microcystis
aeruginosa under conditions of lake nutrient depletion. Aquat. Ecol. 2005, 39,
123–134. [Google Scholar] [CrossRef]
17. Li,
X.; Li, Z.; Wang, X.; Zhang, S.; Wang, H.; Li, R.; Wang, G.; Li, Q.
Characteristics of Dissolved Organic Matter in Overlying Water During Algal
Bloom Decay. Environ. Sci. 2021, 42,
3281–3290. [Google Scholar]
18. Zhang,
S.; Wang, W.; Zhang, K.; Xu, P.; Lu, Y. Phosphorus release from cyanobacterial
blooms during their decline period in eutrophic Dianchi Lake, China. Environ.
Sci. Pollut. Res. 2018, 25, 13579–13588. [Google Scholar] [CrossRef]
19. Zhu,
G.; Qin, B.; Zhang, Y.; Li, Y.; Zhu, M.; Xu, H.; Zhang, B. Fluctuation of
phosphorus concentration in Lake Taihu in the past 70 years and future control
strategy. J. Lake Sci. 2021, 33, 957–973. [Google Scholar]
20. Wang,
J.; Li, J.; Jiang, D.; Wu, H.; Wang, S.; Lin, A.J. The potential impact of
phosphorus concentration in typical lakes in China on water body indicators and
cyanobacteria bloom trends based on meta-analysis. J. Beijing Univ.
Chem. Technol. 2021, 48, 59–67. [Google Scholar]
21. Li,
K. The fate of nutrients released during the decomposing of cyanobacterial
detritus in submerged macrophytes zones. Huazhong Agric. Univ. 2011.
22. Li,
D. Ecological threshold for prevention and control of cyanobacterial blooms in
Baiyangdian Lake. Chin. Res. Acad. Environ. Sci. 2021.
[Google Scholar] [CrossRef]
23. Xia,
H.; Song, T.; Wang, L.; Jiang, L.; Zhou, Q.; Wang, W.; Liu, L.; Yang, P.;
Zhang, X. Effects of dietary toxic cyanobacteria and ammonia exposure on immune
function of blunt snout bream (Megalabrama amblycephala). Fish
Shellfish Immunol. 2018, 78, 383–391. [Google Scholar] [CrossRef]
[PubMed]
24. Ferrão-Filho,
A.D.S.; Kozlowsky-Suzuki, B. Cyanotoxins: Bioaccumulation and effects on
aquatic animals. Mar. Drugs 2011, 9,
2729–2772. [Google Scholar] [CrossRef]
25. Yang,
J.; Hu, L.; Zhou, W.; Chen, J.; Shi, Z. Bioaccumulation of microcystin and
antioxidative response in Carassius auratus L. Ecol.
Environ. Sci. 2009, 18, 2044–2050. [Google Scholar]
26. Zhang,
J.; Wang, Z.; Song, Z.; Xie, Z.; Li, L.; Song, L. Bioaccumulation of
microcystins in two freshwater gastropods from a cyanobacteria-bloom plateau
lake, Lake Dianchi. Environ. Pollut. 2012, 164,
227–234. [Google Scholar] [CrossRef]
[PubMed]
27. Fischer,
W.J.; Dietrich, D.R. Pathological and biochemical characterization of
microcystin-induced hepatopancreas and kidney damage in carp (Cyprinus
carpio). Toxicol. Appl. Pharmacol. 2000, 164,
73–81. [Google Scholar] [CrossRef]
[PubMed]
28. Cao,
Q.; Wang, L.; Yang, H.; Wei, W.; Zhang, Y. Low-dose microcystins MC-LR induced
hepatopancreas injury and apoptosis in Macrobrachium rosenbergii. Asian
J. Ecotox. 2020, 2, 171–179. [Google Scholar]
29. Andersen,
R.J.; Luu, H.A.; Chen, D.Z.X.; Holmes, C.F.B.; Kent, M.L.; Blanc, M.L.; Taylor,
F.J.R.; Williams, D.E. Chemical and biological evidence links microcystins to
salmon ‘netpen liver disease’. Toxicon 1993, 31,
1315. [Google Scholar] [CrossRef]
30. Xie,
L.; Yokoyama, A.; Nakamura, K.; Park, H. Accumulation of microcystins in
various organs of the freshwater snail sinotaia histrica and three fishes in a
temperate lake, the eutrophic lake suwa, japan. Toxicon 2007, 49,
646–652. [Google Scholar] [CrossRef]
31. Yang,
W.; Xiang, F.; Liang, L.; Zhou, Y. Toxicity of Ammonia and Its Effects on
Oxidative Stress Mechanisms of Juvenile Crucian Carp (Carassius auratus). J.
Freshw. Ecol. 2010, 25, 297–302. [Google Scholar] [CrossRef]
32. Benli,
A.Ç.K.; Özkul, A. Acute toxicity and histopathological effects of sublethal
fenitrothion on Nile tilapia, Oreochromis niloticus. Pestic.
Biochem. Phys. 2010, 97, 32–35. [Google Scholar] [CrossRef]
33. Zhang,
W.; Sun, S.; Ge, X.; Xia, S.; Zhu, J.; Miao, L.; Lin, Y.; Liang, H.; Pen, W.;
Su, Y.; et al. Acute effects of ammonia exposure on the plasma and
haematological parameters and histological structure of the juvenile blunt
snout bream, Megalobrama amblycephala, and post-exposure
recovery. Aquac. Res. 2017, 49, 1008–1019.
[Google Scholar] [CrossRef]
34. Li,
D.; Li, G.; Chen, W.; Liu, Y. Interactions between a cyanobacterial bloom
(Microcystis) and the submerged aquatic plant Ceratophyllum oryzetorum. Kom.
Chin. J. Oceanol. Limn. 2009, 27, 38–42. [Google Scholar] [CrossRef]
35. Shang,
Y.; Guan, B.; Zheng, J.; Kang, Y. Effect of Cyanobacteria Accumulation on Water
Environment and Submerged Plant Growth. Chin. Agric. Sci. Bull. 2015, 31,
195–198. [Google Scholar]
36. Chen,
K.; Li, W.; Wu, Q.; Qiang, S. Impacts of Cycanobacteria on the Growth of
Submerged Macrophytes, Dianchi Lake. J. Lake Sci. 2003, 15,
364–368. [Google Scholar]
37. Jiang,
M.; Zhou, Y.; Wang, N.; Xu, L.; Zheng, Z.; Zhang, J. Allelopathic effects of
harmful algal extracts and exudates on biofilms on leaves of Vallisneria
natans. Sci. Total. Environ. 2018, 655,
823–830. [Google Scholar] [CrossRef]
38. Saqrane,
S.; Oudra, B. Cyanobacterial toxins: A short review on phytotoxic effect in an
aquatic environment. Afr. J. Environ. Sci. Technol. 2011, 5,
1146–1151. [Google Scholar] [CrossRef]
39. Ha,
M.H.; Contardo-Jara, V.; Pflugmacher, S. Uptake of the cyanobacterial
neurotoxin, anatoxin-a, and alterations in oxidative stress in the submerged
aquatic plant Ceratophyllum demersum. Ecotox. Environ. Safe 2014, 101,
205–212. [Google Scholar] [CrossRef]
40. Romanowska-Duda,
Z.; Tarczyńska, M. The influence of microcystin-LR and hepatotoxic
cyanobacterial extract on the water plant Spirodela oligorrhiza. Environ.
Toxicol. 2010, 17, 434–440. [Google Scholar] [CrossRef]
41. Gehringer,
M.M.; Kewada, V.; Coates, N.; Downing, T.G. The use of Lepidium sativum in a
plant bioassay system for the detection of microcystin-LR. Toxicon 2003, 41,
871–876. [Google Scholar] [CrossRef]
42. Chen,
J.; Song, L.; Dai, J.; Gan, N.; Liu, Z. Effects of microcystins on the growth
and the activity of superoxide dismutase and peroxidase of rape (Brassica
napus L.) and rice (Oryza sativa L.). Toxicon 2004, 43,
393–400. [Google Scholar] [CrossRef]
[PubMed]
43. Máthé,
C.; Beyer, D.; Erdődi, F.; Serfőző, Z.; Székvölgyi, L.; Vasas, G.; M-Hamvas,
M.; Jámbrik, K.; Gonda, S.; Kiss, A.; et al. Microcystin-LR induces abnormal
root development by altering microtubule organization in tissue-cultured common
reed (Phragmites australis) plantlets. Aquat. Toxicol. 2009, 92,
122–130. [Google Scholar] [CrossRef]
[PubMed]
44. Jámbrik,
K.; Máthé, C.; Vasas, G.; Beyer, D.; Molnár, E.; Borbély, G.; M-Hamvas, M.
Microcystin-LR induces chromatin alterations and modulates neutral
single-strand-preferring nuclease activity in Phragmites australis. J.
Plant Physiol. 2011, 168, 678–686. [Google Scholar] [CrossRef]
[PubMed]
45. Chen,
J.; Ye, J.; Zhang, H.; Jiang, X.; Zhang, Y.; Liu, Z. Freshwater toxic
cyanobacteria induced DNA damage in apple (Malus pumila), rape (Brassica
napus) and rice (Oryza sativa). J. Hazard. Mater. 2011, 190,
240–244. [Google Scholar] [CrossRef]
[PubMed]
46. Azevedo,
C.C.; Azevedo, J.; Osório, H.; Vasconcelos, V.; Campos, A. Early physiological
and biochemical responses of rice seedlings to low concentration of
microcystin-LR. Ecotoxicology 2014, 23,
107–121. [Google Scholar] [CrossRef]
47. Jampeetong,
A.; Brix, H. Nitrogen nutrition of Salvinia natans: Effects of
inorganic nitrogen form on growth, morphology, nitrate reductase activity and
uptake kinetics of ammonium and nitrate. Aquat. Bot. 2009, 90,
67–73. [Google Scholar] [CrossRef]
48. Wang,
C.; Zhang, S.; Wang, P.; Hou, J.; Li, W.; Zhang, W. Metabolic adaptations to
ammonia-induced oxidative stress in leaves of the submerged macrophyte Vallisneria
natans (Lour.) Hara. Aquat. Toxicol. 2008, 87,
88–98. [Google Scholar] [CrossRef]
49. Zhu,
Z.; Chen, C.; Jia, H.; Wei, L.; Yin, D. Effects of different nitrogen forms on
growth and physiological indexes of Vallisneria natans. J.
Plant Resour. Environ. 2006, 15, 48–51. [Google Scholar]
50. Ma,
Q.; Wang, Y.; Li, C.; Fang, P.; Zhou, J.; Fang, W. Influence of cyanobacterial
bloom dominated by Planktothrix sp. and Cylindrospermopsis
raciborskii on microflora structure of intestine, gill and culture
enviroment of cultured Eriocheir sinensis. Mar. Fish 2021, 43,
595–606. [Google Scholar]
51. Xue,
Y.; Jiang, C.; Geng, J.; Xie, W.; Zhang, H.; Chen, X. Profiles of
Bacterioplankton Based on qPCR and 16S rDNA High-throughput Sequencing during a
Heavy Cyanobacterial Bloom in Zhushan Bay, Taihu Lake. Environ. Monit.
Forewarn. 2017, 9, 19–23. [Google Scholar]
52. Shao,
K.; Gao, G.; Wang, Y.; Tang, X.; Qin, B. Vertical diversity of sediment
bacterial communities in two different trophic states of the eutrophic Lake
Taihu, China. J. Environ. Sci. China 2013, 25,
1186–1194. [Google Scholar] [CrossRef]
53. Zheng,
G.; Huang, H.; Tu, Z.; Zhang, L.; Jin, L.; Bai, Y.; Sun, R.; Zhang, Z. An
Analysis of Correlation Between Bacterial Diversity and Water Environment in
Poyang Lake. Acta Agric. Univ. Jiangxiensis 2017, 39,
549–558. [Google Scholar]
54. Zhang,
W.; Gu, P.; Zhu, W.; Wang, N.; Jiang, M.; He, J. Phenotype changes of
cyanobacterial and microbial distribution characteristics of surface sediments
in different periods of cyanobacterial blooms in taihu lake. Aquat.
Ecol. 2020, 54, 591–607. [Google Scholar] [CrossRef]
55. Huang,
R.; Shen, F.; Luo, J.; Wang, S.; Tang, Q.; Xu, M.; Wu, Y.; Zhao, D. Effects of
Withering of Cyanobacteria Bloom on Abundance and Community Composition of
Ammonia-Oxidizing Bacteria in Surface Lake Sediments. J. Ecol. Rural
Environ. 2015, 31, 334–339. [Google Scholar]
56. Sun,
X. The Influence of Zoobenthos on Community Structure and Function of Nitrogen
Transformation Microbe in Sediment from Eutrophic Lakes. Ph.D. Thesis, Nanjing
University, Nanjing, China, 2015. [Google Scholar]
57. Peng,
Y.; Lu, J.; Chen, H.; Xiao, L. Dynamic Changes of Nitrogen-Transforming and
Phosphorus-Accumulating Bacteria Along with the Formation of Cyanobacterial
Blooms. Environ. Sci. 2018, 39, 4938–4945.
[Google Scholar]
58. Jochimsen,
E.M.; Carmichael, W.W.; An, J.; Cardo, D.M.; Cookson, S.T.; Holmes, C.E. Liver
failure and death after exposure to microcystins at a hemodialysis center in
Brazil. N. Engl. J. Med. 1998, 338,
873–878. [Google Scholar] [CrossRef]
[PubMed]
59. Qin,
B.; Zhu, G.; Gao, G.; Zhang, Y.; Li, W.; Paerl, H.W.; Carmichael, W.W. A
drinking water crisis in Lake Taihu, China: Linkage to climatic variability and
lake management. Environ. Manag. 2010, 45,
105–112. [Google Scholar] [CrossRef]
[PubMed]
60. Levy,
S. Microcystis Rising: Why Phosphorus Reduction Isn’t Enough
to Stop CyanoHABs. Environ. Health Perspect. 2017, 125,
A34. [Google Scholar]
61. Watson,
S.B. Aquatic taste and odor: A primary signal of drinking-water
integrity. J. Toxicol. Environ. Health 2004, 67,
1779–1795. [Google Scholar] [CrossRef]
62. Chen,
Y.; Qin, B.; Teubner, K.; Dokulil, M.T. Long-term dynamics of phytoplankton
assemblages: Microcystis-domination in Lake Taihu, a large shallow lake in
China. J. Plankton. Res. 2003, 25, 445–453.
[Google Scholar] [CrossRef]
63. Sivonen,
K.; Niemelä, S.I.; Niemi, R.M.; Lepistö, L.; Luoma, T.H.; Räsänen, L.A. Toxic
cyanobacteria (blue-green algae) in Finnish fresh and coastal waters. Hydrobiologia 1990, 190,
267–275. [Google Scholar] [CrossRef]
64. Turner,
A.D.; Dhanji-Rapkova, M.; O’Neill, A.; Coates, L.; Lewis, A.; Lewis, K.
Analysis of microcystins in cyanobacterial blooms from freshwater bodies in
England. Toxins 2018, 10, 39. [Google Scholar] [CrossRef]
[PubMed]
65. Suput,
D. Effects of microcystins, cyanobacterial toxins, on mammalian cells and
organs. Acta Chim. Slov. 2011, 58, 708–716.
[Google Scholar] [PubMed]
66. Ohta,
T.; Sueoka, E.; Lida, N.; Komori, A.; Suganuma, M.; Nishiwaki, R.; Tatematsu,
M.; Kim, S.; Carmichael, W.W.; Fujiki, H. Nodularin, a potent inhibitor of
protein phosphatases 1 and 2A, is a new environmental carcinogen in male F344
rat liver. Cancer Res. 1994, 54, 6402–6406.
[Google Scholar] [PubMed]
67. Terao,
K.; Ohmori, S.; Igarashi, K.; Ohtani, I.; Watanabe, M.F.; Harada, K.I.; Ito,
E.; Watanabe, M. Electron microscopic studies on experimental poisoning in mice
induced by cylindrospermopsin isolated from blue-green alga Umezakia
natans. Toxicon 1994, 32, 833–843. [Google Scholar] [CrossRef]
68. Llewellyn,
L.E. Saxitoxin, a toxic marine natural product that targets a multitude of
receptors. Nat. Prod. Rep. 2006, 23,
200–222. [Google Scholar] [CrossRef]
69. Lilleheil,
G.; Andersen, R.A.; Skulberg, O.M.; Alexander, J. Effects of a
homoanatoxin-a-containing extract from oscillato ria formosa
(cyanophyceaebacteria) on neuromuscular transmission. Toxicon 1997, 35,
1275–1289. [Google Scholar] [CrossRef]
70. Hyde,
E.G.; Carmichael, W.W. a naturally occurring organophosphate, is an
irreversible active site-directed inhibitor of acetylcholinesterase (EC 3.1.
1.7). J. Biochem. Toxicol. 1991, 6,
195–201. [Google Scholar] [CrossRef]
71. Okle,
O.; Stemmer, K.; Deschl, U.; Dietrich, D.R. L-BMAA induced ER stress and
enhanced caspase 12 cleavage in human neuroblastoma SH-SY5Y cells at low
nonexcitotoxic concentrations. Toxicol. Sci. 2013, 131,
217–224. [Google Scholar] [CrossRef]
72. Meng,
G.; Sun, Y.; Fu, W.; Guo, Z.; Xu, K. Microcystin-LR induces cytoskeleton system
reorganization through hyperphosphorylation of tau and hsp27 via pp2a
inhibition and subsequent activation of the p38 mapk signaling pathway in
neuroendocrine (pc12) cells. Toxicology 2011, 290,
219–230. [Google Scholar] [CrossRef]
73. Vesterkvist,
P.S.M.; Meriluoto, J.A.O. Interaction between microcystins of different
hydrophobicities and lipid monolayers. Toxicon 2003, 41,
349–355. [Google Scholar] [CrossRef]
74. Ernst,
B. Investigations on the Impact of Toxic Cyanobacteria on Fish as Exemplified
by the Coregonids in Lake Ammersee. Ph.D. Thesis, University of Konstanz,
Konstanz, Germany, 2008. [Google Scholar]
75. Fischer,
W.; Altheimer, S.; Cattori, V.; Meier, P.J.; Dietrich, D.R.; Hagenbuch, B.
Organic anion transporting polypeptides expressed in liver and brain mediate
uptake of microcystin—Science Direct. Toxicol. App. Pharm. 2005, 203,
257–263. [Google Scholar] [CrossRef]
[PubMed]
76. Nishiwaki-Matsushima,
R.; Ohta, T.; Nishiwaki, S.; Suganuma, M.; Kohyama, K.; Ishikawa, T.;
Carmichael, W.W.; Fujiki, H. Liver tumor promotion by the cyanobacterial cyclic
peptide toxin microcystin-LR. J. Cancer Res. Clin. 1992, 118,
420–424. [Google Scholar] [CrossRef]
[PubMed]
SUMBER:
Weizhen Zhang, Jing liu,
Yunxing Xiao, Yumiao Zhang, Yangjinzhi Yu, Zheng Zheng, Yafeng Liu, and Qi Li.
2022. The Impact of Cyanobacteria Blooms on the Aquatic Environment and Human
Health. Toxins 2022, 14(10), 658; https://doi.org/10.3390/toxins14100658



