Tinjauan Infeksi Chlamydia Pada Burung Liar

 

Abstrak

Chlamydia merupakan genus bakteri yang tersebar secara global dan dapat menginfeksi serta menyebabkan penyakit pada berbagai inang. Burung adalah inang utama bagi beberapa spesies Chlamydia. Spesies yang paling dikenal adalah Chlamydia psittaci, bakteri zoonotik yang telah diidentifikasi pada berbagai jenis burung liar dan domestik. Burung liar sering dianggap sebagai reservoir Chlamydia psittaci dan kemungkinan spesies Chlamydia lainnya. Tinjauan ini bertujuan untuk menyajikan pengetahuan terkini tentang infeksi Chlamydia pada populasi burung liar. Kami berfokus pada C. psittaci tetapi juga membahas bakteri Chlamydiaceae lainnya dan bakteri terkait Chlamydia yang telah diidentifikasi pada burung liar. Kami merangkum keragaman, rentang inang, dan tanda klinis infeksi pada burung liar serta mempertimbangkan potensi implikasinya terhadap penularan zoonotik dan konservasi burung. Bakteri Chlamydia telah ditemukan pada lebih dari 70 spesies burung liar, dengan keragaman Chlamydia terbesar ditemukan di Eropa. Famili Corvidae dan Accipitridae muncul sebagai inang Chlamydia yang signifikan, selain inang liar yang sudah diketahui seperti Columbidae. Memahami dampak bakteri ini pada kebugaran inang burung dan potensi zoonotik dari Chlamydiales yang baru muncul akan membantu kita memahami implikasi infeksi ini terhadap kesehatan burung dan manusia.

1. Pendahuluan

 

Chlamydia adalah genus bakteri gram-negatif intraseluler dalam famili Chlamydiaceae dan ordo Chlamydiales, yang memiliki siklus perkembangan biphasic yang unik dalam replikasi [1,2,3]. Hingga saat ini, 14 spesies telah diusulkan atau secara resmi diklasifikasikan, dengan empat spesies kandidat tambahan yang belum berhasil dibudidayakan [4,5,6]. Bakteri ini memiliki tingkat spesifisitas inang yang bervariasi: beberapa spesies Chlamydia (selanjutnya disebut sebagai "chlamydial" untuk merujuk pada spesies mana pun dalam ordo Chlamydiales) hanya dilaporkan pada satu spesies inang, sedangkan yang lain didokumentasikan pada berbagai spesies inang liar dan domestik, termasuk manusia [1].

 

Salah satu spesies Chlamydia zoonotik yang paling terdokumentasi, dengan burung sebagai inang utama, adalah Chlamydia psittaci [4,7]. C. psittaci adalah spesies zoonotik yang dapat menginfeksi dan menyebabkan penyakit berat pada manusia, yang disebut psittacosis, yang dapat menyebabkan pneumonia hingga 83% kasus dan tingkat mortalitas yang signifikan jika tidak diobati [8,9]. C. psittaci adalah patogen yang tersebar secara global, dengan lebih dari 450 spesies burung dari 30 ordo diketahui rentan terhadapnya [10]. Infeksi C. psittaci sangat umum pada burung beo dan kakatua yang dipelihara (ordo Psittaciformes), dengan prevalensi antara 16% hingga 81%, serta pada burung merpati dan dara (ordo Columbiformes), dengan prevalensi antara 13% hingga 95% [7]. C. psittaci juga sering ditemukan pada unggas dan dianggap endemik di industri kalkun [11]. Ordo burung liar yang terinfeksi lainnya meliputi Lariformes (burung camar) dan Anseriformes (bebek dan angsa) [12]. Gejala penyakit pada burung yang terinfeksi (disebut psittacosis atau chlamydiosis burung) meliputi letargi, penyakit pernapasan, anoreksia, dan konjungtivitis [13,14,15], meskipun infeksi juga dapat subklinis [7]. Strain C. psittaci cenderung spesifik inang [7], dengan patogenisitas tergantung pada spesies inang dan kondisi individu [14]. Pada manusia, patogenisitas infeksi C. psittaci juga sangat bervariasi: gejalanya dapat berkisar dari penyakit ringan yang tidak spesifik (seperti menggigil dan sakit kepala) hingga penyakit sistemik yang berat [16,17]. Infeksi subklinis juga umum terjadi, dan kemungkinan banyak kasus psittacosis pada manusia tidak dilaporkan atau salah diagnosis [15]. Sebagian besar kasus psittacosis manusia yang dilaporkan diduga berasal dari kontak langsung dengan burung liar atau burung peliharaan, atau bahan terkait burung, seperti melalui penanganan burung yang terinfeksi atau penghirupan sekresi pernapasan atau partikel feses [15].

 

Burung liar telah lama dianggap sebagai reservoir alami infeksi C. psittaci [18]. Namun, bukti langsung yang mendukung hipotesis ini masih kurang. Hanya sedikit surveilans yang secara khusus dilakukan pada populasi burung liar, meskipun ada bukti yang mendukung hubungan antara infeksi dengan kejadian mortalitas massal [19] serta penularan zoonotik ke manusia [9]. Dengan karakterisasi beberapa spesies Chlamydia baru pada burung (yaitu C. gallinacea, C. avium, dan C. buteonis) [4,5] serta adanya dugaan rute penularan baru (khususnya, penularan dari burung liar ke kuda lalu ke manusia) [20,21], peran burung liar dalam epidemiologi Chlamydia memerlukan pembahasan lebih lanjut.

 

Dalam tinjauan ini, kami menyajikan pengetahuan terkini tentang infeksi Chlamydia pada burung liar di seluruh dunia. Tinjauan ini mengisi kesenjangan penting dalam literatur, karena tinjauan sebelumnya tentang infeksi Chlamydia pada burung sebagian besar berfokus pada burung peliharaan atau perspektif penyakit manusia (misalnya, [11,15]) atau terbatas pada satu wilayah geografis atau spesies inang (misalnya, [22]). Kami terutama membahas C. psittaci, karena ini adalah spesies yang paling banyak dipelajari; namun, kami juga meninjau data yang tersedia tentang Chlamydiaceae lainnya dan bakteri terkait Chlamydia. Kami membahas keragaman, rentang inang, dan tanda klinis infeksi Chlamydia pada burung liar, serta mempertimbangkan potensi implikasinya terhadap penularan zoonotik dan konservasi burung.

 

2. Keanekaragaman Chlamydia pada Burung Liar—Yang Dikenal dan yang Baru

2.1. Chlamydia psittaci

 

C. psittaci adalah spesies Chlamydia burung yang paling banyak dipelajari dan telah diisolasi dari berbagai spesimen lintas beberapa spesies inang (lihat Bagian 3 'Rentang Inang Infeksi Chlamydia pada Burung Liar') dan lokasi (lihat Bagian 4 'Distribusi Chlamydia Secara Global'). C. psittaci memiliki keragaman genetik, dan genotipe telah ditentukan berdasarkan urutan protein membran luar A (ompA). Genotipe A hingga F, E/B, M56, dan WC adalah yang pertama kali dideskripsikan [23,24,25], dengan genotipe ompA lebih lanjut diusulkan menggunakan teknik pengurutan yang lebih baru [26]. Genotipe A hingga F dan E/B terutama merupakan strain burung [24], sedangkan genotipe M56 dan WC telah diisolasi dari mamalia [25]. Genotipe A dan F umumnya dikaitkan dengan burung psittacine, genotipe B dengan merpati, genotipe C dan E/B dengan unggas air, genotipe D dan C dengan kalkun (Meleagris gallopavo), dan genotipe E telah diisolasi dari berbagai spesies burung [7].

 

Analisis genom terbaru menunjukkan bahwa strain genotipe A termasuk dalam garis keturunan yang disebut klad 6BC, yang secara umum dianggap paling patogenik [27,28]. Meskipun banyak genotipe C. psittaci burung awalnya diisolasi dari populasi yang ditangkar, beberapa genotipe ini juga ditemukan pada burung liar [28,29,30]. Genotipe E dan B sangat umum pada merpati liar (Columbia livia domestica) [30,31]. Genotipe A telah diisolasi dari berbagai inang liar, termasuk burung beo (misalnya, rosella merah (Platycercus elegans) dan kakatua (Eolophus roseicapillus)) [32,33], burung passeriformes (termasuk burung robin (Erithacus rubecula), dunnock (Prunella modularis), dan burung tit besar (Parus major)), burung pemangsa (termasuk burung alap-alap erasia (Accipiter nisus) dan elang paria (Buteo buteo)) [34], serta burung fulmar (Fulmarus glacialis) [30,35]. Genotipe 1V yang lebih baru tampaknya terkait dengan keluarga Corvidae [34,36]. Menariknya, genotipe M56 (yang awalnya dikaitkan dengan mamalia) baru-baru ini ditemukan pada burung pemangsa liar [34,37] di Swiss dan Amerika Serikat.

 

2.2. Chlamydia Lainnya dan Bakteri Terkait Chlamydia (Chlamydia-Related Bacteria, CRB)

 

Sejak identifikasi C. psittaci, beberapa spesies Chlamydia baru telah dideskripsikan pada burung, dan kemungkinan beberapa laporan lama tentang infeksi C. psittaci sebenarnya adalah infeksi dengan spesies Chlamydia lainnya, terutama pada penelitian yang hanya berdasarkan serologi [7]. Berikut ini adalah deskripsi singkat tentang spesies Chlamydia lain yang telah diisolasi dari burung liar, dengan informasi dari burung tangkar sebagai konteks jika relevan.

 

C. gallinacea pertama kali dilaporkan pada ayam domestik (Gallus gallus domesticus) pada tahun 2009 [38] dan dikarakterisasi secara formal pada tahun 2014 [39]. Hingga saat ini, C. gallinacea terutama dikaitkan dengan unggas, setelah terdeteksi pada ayam dan spesies unggas lainnya di beberapa negara secara global [40,41,42,43,44], meskipun juga telah dilaporkan pada satu burung Passeriformes yang ditangkar di Argentina [45]. Dalam empat tahun terakhir, C. gallinacea juga telah diidentifikasi pada burung liar, termasuk dua spesies burung beo di Australia [33,46] dan burung woodcock (Scolopax rusticola) di Korea Selatan [36].

 

C. avium awalnya juga diidentifikasi pada burung tangkar, yaitu burung beo dan merpati [39], dengan isolasi lebih lanjut dari Columbiformes liar [47,48] dan burung parkit leher cincin liar (Psittacula krameri) [49]. Spesies Chlamydia burung lainnya yang baru-baru ini dideskripsikan termasuk C. buteonis, yang diisolasi dari elang bahu merah (Buteo lineatus) [5], dan spesies Candidatus, Ca. C. ibidis, yang diisolasi dari burung ibis suci (Threskiornis aethiopicus) [50] dan burung ibis jambul (Nipponia nippon) [51]. Beberapa spesies Chlamydia yang terutama terkait dengan inang manusia dan mamalia lainnya juga telah diidentifikasi pada burung liar, termasuk C. trachomatis dan C. abortus [29,52], serta spesies Chlamydiaceae lainnya yang tidak dapat didefinisikan hingga tingkat spesies [29].

 

Selain Chlamydiaceae, terdapat beberapa keluarga terkait lainnya dalam ordo Chlamydiales, yang sering disebut sebagai bakteri terkait Chlamydia (CRB) [1]. Saat ini, delapan keluarga tambahan telah dideskripsikan. CRB semakin sering diidentifikasi pada inang mamalia [53,54,55], dan juga telah diidentifikasi pada burung, khususnya unggas [56], burung laut liar [57], dan burung beo [46]. Banyak CRB yang muncul ini diduga menyebabkan penyakit pada inangnya atau pada manusia [1,58], sehingga keberadaan bakteri ini pada inang liar mungkin memiliki signifikansi zoonosis.

 

3. Rentang Inang Infeksi Chlamydia pada Burung Liar

 

3.1. Burung Beo

Burung beo dan kakatua (termasuk ordo Psittaciformes; selanjutnya disebut burung beo) terdiri dari sekitar 400 spesies [59], dan dalam penangkaran sering terinfeksi C. psittaci [7]. Penelitian yang diterbitkan tentang spesies Chlamydia pada burung beo liar tercantum dalam Tabel 1. Sebagian besar penelitian tentang burung beo liar, seperti pada taksa lainnya, berfokus pada C. psittaci [7]. Namun, karena beberapa metode diagnostik yang dijelaskan tidak spesifik untuk spesies, mereka mungkin telah mendeteksi DNA dari spesies Chlamydia lainnya atau antibodi terhadap spesies Chlamydia lainnya [33].

 

Selain beberapa laporan (misalnya, [60,61]), prevalensi Chlamydia pada burung beo liar biasanya di bawah 10% (Tabel 1) dan karenanya jauh lebih rendah daripada prevalensi yang dilaporkan pada burung beo tangkar, yang dapat mencapai 80% [7]. Perkiraan prevalensi yang dilaporkan dapat bervariasi tergantung pada jenis sampel atau metode diagnostik yang digunakan. Misalnya, pada anak burung macaw biru (Anodorhynchus hyacinthinus) liar, prevalensi C. psittaci adalah 27% pada usapan kloaka tetapi hanya 9% pada usapan trakea pada individu yang sama [62]. Dalam dua penelitian lainnya tentang burung beo liar, prevalensi C. psittaci yang lebih rendah diidentifikasi dari analisis PCR dibandingkan dengan pengurutan [33,63].

 

Tabel 1. Studi pada burung liar yang dirangkum dalam ulasan ini.

Apabila suatu studi melibatkan burung liar dan burung dalam penangkaran, kami hanya melaporkan prevalensi pada burung liar. Studi kasus yang melibatkan satu individu burung dikecualikan dari tabel ini.

Host Species	Family	Location	Sample Source	Sample Size	Detection Method(s)	Chlamydiales Species Tested For	Key Findings	Disease Signs Reported? (Y/N/NR) **	Reference
Seabirds; 13 species, 4 orders *	Anatidae, Alcidae, Laridae, Procellaridae, Sulidae	France	Rehabilitation centre	195	PCR (cloacal swabs) Sequencing Multilocus sequence typing (MLST)	C. psittaci Chlamydiaceae	• 18.5% Chlamydiaceae prevalence (prev.) • Prev. varied between host spp.; Northern gannets Morus bassanus) had higher prev. compared to European herring gulls (Larus argentatus) and common murres (Uria aalge) • Seasonal variation in prev. (in Northern gannets) • C. psittaci identified in Northern gannets and herring gulls • Unclassified Chlamydiaceae also identified	N	Aaziz et al., 2015 [12]
48 species from 11 orders *	Psittacidae, Cacatuidae, Podargidae (…) *	Australia	Rehabilitation centre	229	PCR (live birds: choanal/cloacal swabs; dead birds: swabs from trachea and intestine/caecum) MLST	C. psittaci	• 1 crimson rosella (Platycercus elegans) and 1 superb lyrebird (Menura novaehollandiae) tested positive (0.7%) • All other wild birds tested negative	Y	Amery-Gale et al. 2020 [32]
Great white pelicans (Pelecanus onocrotalus)	Pelecanidae	South Africa	Live trapping	50	PCR (tracheal and cloacal swabs)	C. psittaci	• 0% C. psittaci prevalence	N/A	Assunção et al., 2007 [87]
Songbirds (Passeriformes); Pigeons and doves (Columbiformes) *	Paridae, Prunellidae, Turdidae (…) *	U.K.	Necropsy (selected based on clinical signs)	40	PCR (liver and spleen) Histology Immunohistochemistry	C. psittaci	• 53% C. psittaci prevalence • Nonspecific clinical signs observed (lethargy, fluffed up plumage) and emaciation • Concurrent disease in >50% cases • Genotype A present in all passerine cases	Y	Beckmann et al., 2014 [81]
16 species from 5 orders *	Cacatuidae, Psittacidae, Columbidae (…) *	Australia	Trapping and community submissions	278	Isolation (from liver) and inoculation Serology (Complement Fixation Test (CFT))	C. psittaci (methods not spp. specific)	• 10.6% prevalence (Psittaciformes) • 0.7% prevalence (all other species; 1 house sparrow (Passer domesticus) tested positive)	NR	Beech and Miles 1953 [60]
Peregrine falcons (Falco peregrinus) and white-tailed sea eagles (WTSE) (Haliaeetus albicilla)	Falconidae, Accipitridae	Sweden	Nestlings (breeding monitoring), adults (museum submissions)	319 (299 nestlings; 108 falcons and 191 WTSE, and 20 WTSE adults)	PCR (cloacal swabs) ompA sequencing	C. psittaci Chlamydia	• 1.3% C. psittaci prev. (n = 2 falcons, n = 2 eagles) • New strains of C. psittaci identified	NR	Blomqvist et al., 2012 [76]
Feral pigeons (Columbia livia domestica), ring-necked parakeets (Psittacula krameri), crows (Corvus splendens)	Psittacidae, Columbidae, Corvidae	India	Trapping	85 (55 pigeons, 19 parakeets, 11 crows)	Isolation and inoculation (faecal swabs/intestinal and visceral organs) Serology (indirect micro-immunofluorescense test (IMIFT) and ELISA)	C. psittaci (methods not spp.-specific)	• 26.3% prev. in ring-necked parakeets • 16.4% prev. in pigeons • 18.2% prev. in crows	NR	Chahota et al., 1997 [61]
Seabirds; 22 species *	Laridae, Alcidae	Bering Sea	NR	722	PCR (faeces) ompA, mpB, and 16S sequencing	C. psittaci Chlamydiales	• 0.1% C. psittaci prev. (n = 1 black-headed gull (Larus ridibundus))	NR	Christerson et al., 2010 [57]
Blue-fronted Amazon parrot (Amazona aestiva) and hyacinth macaw (Anodorhynchus hyacinthinus)	Psittacidae	Brazil	Nestlings (breeding monitoring)	77 (32 Amazon parrots nestlings, 45 macaw nestlings)	PCR (tracheal and cloacal swabs) Serology (CFT)	C. psittaci (methods not spp.-specific)	• 6.3% prevalence in Amazon parrots (cloacal swabs) • 26.7% prevalence in hyacinth macaws (cloacal swabs) 8.9% (tracheal swabs), 4.8% (CFT)	N	de Freitas Raso et al., 2006 [62]
Feral pigeons	Columbidae	Brazil	Live trapping	238	PCR (cloacal and tracheal swabs)	C. psittaci	• 16.8% C. psittaci prev. • Prev. ranged from 6.1% to 37.8% according to location	NR	de Lima et al., 2010 [69]
Blue-fronted Amazon parrot	Psittacidae	Bolivia	Live trapping	34	Serology (CFT)	C. psittaci (method not species-specific)	• 0% prevalence	N/A	Deem et al. 2005 [84]
Canada geese (Branta canadensis)	Anatidae	Belgium	Culling program	81	Serology (rMOMP-based ELISA) Inoculation and culture (pharyngeal swabs)	C. psittaci	• 93.6% seropositive • 58% of swabs were culture positive, but low culture score (low no. of viable organisms)	N	Dickx et al., 2013 [73]
Rosy-faced lovebirds (Agapornis roseicollis); 15 other species, including Passeriformes and Columbiformes *	Psittaculidae, Columbidae, Icteridae, Troglodytidae (…) *	USA	Live trapping	188 (46 lovebirds; 142 birds of other species)	PCR (conjunctival/ choanal and cloacal swabs) Serology (Elementary body agglutination (EBA))	C. psittaci	• 93% C. psittaci prev. and 76% seroprevalence in lovebirds • 10% C. psittaci prev. and 7% seroprevalence (in all other bird species combined)	NR	Dusek et al., 2018 [88]
Feral pigeons	Columbidae	Brazil	Live trapping	240	PCR (cloacal swabs)	C. psittaci	• 13% C. psittaci prevalence	NR	Ferreira et al., 2016 [68]
New Zealand bellbirds (Anthornis melanura; n = 4); rifleman (Acathisitta chloris; n = 3); hihi (Notiomyces cincta; n = 2); whitehead (Mohoua albicilla; n = 1)	Meliphagidae, Notiomystidae, Acanthisittidae, Mohouidae	New Zealand	Live trapping	10	PCR (cloacal swabs) Sequencing	C. psittaci	• 10% C. psittaci prevalence; one bird identified positive (a hihi) • First report of C. psittaci detection from a wild native bird in New Zealand	NR	Gartrell et al., 2012 [89]
Dusky-headed parakeets (Aratinga weddellii) and Tui parakeets (Brotogeris sanctithomae)	Psittacidae	Peru	Live trapping	48 (35 dusky-headed parakeets, 13 Tui parakeets)	Serology (CFT, Latex agglutination, EBA)	C. psittaci (methods not spp.-specific)	• 0% seroprevalence using any method	N/A	Gilardi et al., 1995 [85]
Fulmars (Fulmarus glacialis)	Procellaridae	Faroe Islands	Non-flying juveniles sampled	431 (juveniles)	PCR (cloacal swabs) ompA sequencing	C. psittaci	• 10% C. psittaci prevalence (range from 7% to 21% between locations) • 6BC strain identified in all positive samples	NR	Hermann et al., 2006 [74]
Great tits (Parus major; n = 318), blue tits (Parus caerulus; n = 43), marsh tits (Parus palustris; n = 32), coal tits (Parus ater; n = 3), willow tits (Parus montanus; n = 3)	Paridae	Germany	Live trapping (n = 389), necropsy (n = 6)	395	Inoculation and culture (cloacal and pharyngeal swabs) Organ tissues (necropsied birds)	Chlamydia	• 54.3% Chlamydia prevalence • Shedding varied according to swab site • Prevalence varied between host species; highest prevalence in blue tits, followed by great tits, then marsh tits • Repeated sampling of n = 38 individuals; 60.5% changed in Chlamydia status	N	Holzinger-Umlauf et al., 1997 [80]
Chinstrap penguins (Pygoscelis antarcticus) and Magellanic penguins (Scheniscus magellanicus); seabirds *	Sphenisicidae, Sterocorariidae, Laridae, Procellaridae, Chionidae	Antarctica, Chile	Live trapping (penguins), fresh faeces (seabirds)	527 (264 penguins; 263 seabirds)	PCR (cloacal swabs and faeces) Sequencing	C. psittaci Chlamydiales	• 18% Chlamydiales prevalence (Antarctica) • No C. psittaci detected in birds in Antarctica • 10% C. psittaci prevalence (Chile)	NR	Isaksson et al., 2015 [77]
43 species; 14 different orders *	Corvidae, Scolopacidae, Columbidae (…) *	South Korea	Rehabilitation centres	225	PCR (tracheal swabs and tissues) ompA sequencing	C. psittaci Chlamydiales	• 1.8% C. psittaci prev. (rook (Corvus frugilegus), Korean magpie (Pica serica), feral pigeon) • 0.9% C. gallinacea prev. (woodcock (Scolopax rusticola))	NR	Jeong et al., 2017 [36]
Raptors: osprey (Pandion haliaetus), great horned owl (Bubo virginianus), red-tailed hawk (Buteo jamaicaensis) (others not listed)	Accipitridae, Pandionidae, Strigidae (others not listed)	USA	Rehabilitation centres	82	PCR (oral and cloacal swabs) Sequencing	C. psittaci Chlamydiales	• 1 osprey was C. psittaci-positive • 1 red-tailed hawk was Ca, Rhabdochlamydia spp. positive	NR	Jouffroy et al., 2016 [75]
35 species; 15 orders *	Anatidae, Accipitridae, Passeridae (…) *	Poland	Hunting, culling programs, fishing bycatch, wildlife rehabilitation centres, community submissions	369	PCR (combined tissues and conjunctival swabs) Sequencing	Chlamydia (all species)	• 7.3% Chlamydia prevalence • C. psittaci and C. trachomatis identified • Chlamydia positive birds identified across eight orders	N	Krawiec et al., 2015 [52]
Hawks; Buteo genus	Accipitridae	USA	Live trapping	297	PCR (conjunctival, choanal, and cloacal swab) Sequencing Serology (EBA) and immunofluorescent antibody (IFA))	Chlamydiaceae	• 1.4% Chlamydia prev. (2 positive red-tailed hawks, 2 positive Swainson’s hawks (Buteo swainsoni)) • 0% seroprevalence	N	Luján-Vega et al., 2018 [37]
Feral pigeons; house sparrows	Columbidae	Iran	NR	150 (75 pigeons; 75 house sparrows)	PCR (cloacal swabs) ompA sequencing	C. psittaci	• 25.3% C. psittaci prev. in pigeons • 18.6% C. psittaci prev. in house sparrows • Genotypes A and B identified	NR	Mahzounieh et al., 2020 [90]
Feral pigeons, Eurasian collared doves (Streptopelia decaocto), wood pigeon (Columba palumbus)	Columbidae	Switzerland	Pigeon lofts, rehabilitation centres, culling programs	431	PCR (choanal/cloacal swabs and liver samples) DNA microarray assay 16S sequencing MLST	C. psittaci Chlamydiaceae	• 14.1% Chlamydiaceae prev. (feral pigeons) • 5.1% Chlamydiaceae prev. (collard dove) • 5.7% Chlamydiacaeae prev. (wood pigeon) • Prevalence in feral pigeons varied by location • 57.6% positive samples were C. psittaci, 5.4% of positive samples were C. avium	NR	Mattman et al., 2019 [47]
7 species, order Psittaciformes, Anseriformes, Passeriformes *	Cacatuidae, Anatidae, Rallidae, Artamidae	Australia	NR	124	PCR (conjunctival, choanal, and cloacal swabs) Cell culture	C. psittaci	• 0% prevalence; no wild birds tested positive	N/A	McElnea and Cross, 1999 [91]
Galapagos doves (Zenaida galapagoensis) and feral pigeons	Columbidae	The Galapagos Islands, Ecuador	Live trapping	133 (105 Galapagos doves, 28 feral pigeons)	PCR (cloacal swabs)	C. psittaci	• 6% C. psittaci prev. (Galapagos doves) • 0% C. psittaci prev. (feral pigeons) • Geographic variation in prev. (all positive cases occurred on one island)	NR	Padilla et al., 2004 [92]
Ring-necked parakeet	Psittacidae	France	Live trapping	85	PCR (cloacal swabs)	C. psittaci C. avium Chlamydiaceae	• 7.1% Chlamydiaceae prevalence • The chlamydial species was only identified to species level in one individual (C. avium)	NR	Pisanu et al. 2018 [49]
Red-tailed Amazon parrot (Amazona brasiliensis)	Psittacidae	Rasa Island, Brazil	Nestlings (breeding monitoring)	117 (nestlings)	PCR (tracheal and cloacal swabs)	C. psittaci (method not spp. specific)	• 1.2% prevalence (one positive sample identified)	N	Ribas et al. 2014 [82]
Feral pigeons	Columbidae	Germany	Management project	570	PCR (cloacal swabs and faeces) DNA microarray ompA sequencing	C. psittaci Chlamydiaceae	• 14.6% Chlamydiaceae prev. (swabs) and 10.4% C. psittaci prev. (swabs) • Faecal prev. higher than swabs • Temporal variation in Chlamydiaceae prev.; 9.3% prev. in 2009, compared to 19.3% in 2010 • C. pecorum, C. abortus, C. trachomatis, and unclassified Chlamydiaceae also identified	NR	Sachse et al., 2012 [66]
Feral pigeons	Columbidae	Thailand	NR	407	PCR (tracheal and cloacal swabs), ompA sequencing	C. psittaci	• 10.8% C. psittaci prevalence • Genotype B identified	N	Sariya et al., 2015 [71]
Raptors; 15 species *	Accipitridae, Falconidae, Tytonidae, Strigidae, Pandionidae	Germany	Veterinary submissions	39	PCR (lung and spleen)	C. psittaci	• 74% C. psittaci prevalence • No association of infection with sex, age, or year	NR	Schettler et al., 2003 [93]
Raptors; 346 diurnal birds of prey; 55 owls) *	Accipitridae, Pandionidae, Strigidae, Tytonidae, Falconidae	Germany	Rehabilitation centres	428	Serology (ELISA)	C. psittaci	• 63% seropositivity • Age association with seroprevalence; older birds more likely to test seropositive	NR	Schettler et al., 2001 [94]
10 species * majority of birds tested were Columbiformes	Columbidae, Turdidae, Anatidae (…)	U.K.	Rehabilitation centre	43	PCR (cloacal swabs)	C. psittaci	• 11.6% C. psittaci prevalence • All positive birds were Columbiformes • Positive pigeons were emaciated and anorexic, but no signs of respiratory distress	Y	Sharples and Baines, 2009 [95]
42 species *	Columbidae, Passeridae, Fringillidae (…) *	Switzerland	Rehabilitation centre	339	PCR (choanal and cloacal swabs, faecal swabs) ompA sequencing	C. psittaci Chlamydiaceae	• 0.9% Chlamydiaceae prev. (all Columbidae) • No other birds tested positive	NR	Stalder et al., 2020 [31]
Raptors (16 species); corvids (six species) *	Accipitridae, Falconidae, Strigidae, Tytonidae, Corvidae	Switzerland	Rehabilitation centres, community submissions, culling programs	594 (341 raptors, 253 corvids)	PCR (choanal and cloacal swabs, faecal swabs) ompA and 16S sequencing	C. psittaci C. buteonis Chlamydiaceae	• 23.7% Chlamydiaceae prev. (corvids) • 5.9% Chlamydiaceae prev. (raptors) • 0% C. buteonis prev.	N	Stalder et al., 2020 [34]
Feral pigeons	Columbidae	Poland	NR	101	PCR (cloacal and pharyngeal swabs) ompA sequencing	C. psittaci	• 3.9% C. psittaci prevalence • More pigeons were co-infected with C. psittaci and pigeon circovirus than with C. psittaci alone	N	Stenzel et al., 2014 [96]
Crimson rosella	Psittacidae	Australia	Live trapping	136	PCR (cloacal swabs) Serology (ELISA) 16S sequencing	C. psittaci C. gallinacea Chlamydiales	• 27.7% Chlamydiales prevalence • 6.2% C. psittaci prev. and 4.6% C. gallinacea prev. • 16% seroprevalence • Higher Chlamydiales prev. in non-breeding birds and female birds • Seroprevalence was highest in autumn and in non-breeding birds	N	Stokes et al., 2020 [46]
7 species; order Psittaciformes *	Psittacidae, Cacatuidae	Australia	Live trapping	132	PCR (cloacal swabs) Serology (ELISA) 16S and ompA sequencing	C. psittaci C. gallinacea Chlamydiales	• Overall Chlamydiales prevalence was 39.8% • C. psittaci prevalence was 9.8%, and C. gallinacea prevalence was 0.8% • Seroprevalence was 37.0% • Prevalence varied between species and location	N	Stokes et al., 2020b [33]
Long-billed corella (Cacatua tenuirostris), little corella (Cacatua sanguinea), sulfur-crested cockatoo (Cacatua galerita) and galah (Eolophus roseicapillus)	Cacatuidae	Australia	Live trapping and rehabilitation centres	55	PCR (choanal/cloacal swabs) Next-generation sequencing (NGS)	C. psittaci	• None PCR positive, but NGS identified C. psittaci in one little corella; hence, overall prevalence was 1.8%	Y	Sutherland et al. 2019 [63]
33 species; 16 families *	Accipitridae, Anatidae, Corvidae (…) *	Poland	Rehabilitation centres; some free-living birds captured	894	PCR (cloacal or faecal swabs) ompA and rrn sequencing	C. psittaci C. abortus Chlamydiaceae	• 14.8% Chlamydiaceae prev. (all birds tested) • 19.7% Chlamydiaceae prev. (Anatidae) • 13.4% Chlamydiaceae prev. (Corvidae) • C. psittaci/C. abortus intermediate isolates identified	NR	Szymańska-Czerwińska et al., 2017 [29]
Common swift (Apus apus)	Apodidae	Germany	Community veterinary submissions	243	PCR (pooled organs)	C. psittaci Chlamydia	• 0% prev. (no birds tested positive over 9 years)	N/A	Tiyawattanaroj et al. 2021 [86]
Red-tailed Amazon parrot	Psittacidae	Rasa Island, Brazil	Nestlings (breeding monitoring)	74 (nestlings)	PCR (cloacal and oropharyngeal swabs) Serology (ELISA)	C. psittaci (method not spp. specific)	• 0% prevalence	N/A	Vaz et al. 2017 [83]
African sacred ibis (Threskiornis aethiopicus)	Threskiornithidae	France	Culling program	70	PCR (cloacal swabs) Culture and inoculation	C. psittaci Chlamydiaceae	• 11% Chlamydiaceae prev. • 1.4% C. psittaci prev. and • 4.3% Ca. C. ibidis prev. • Ca. C. ibidis identified and proposed as a new species	N	Vorimore et al., 2013 [50]
Greater flamingo (Phoenicopterus roseus)	Phoenicopteridae	France	Live trapping	404	PCR (cloacal swabs) Isolation and cell culture Sequencing	C. psittaci C. avium C. gallinacean Ca. C. ibidis	• 30.9% (125/404) chlamydial positive, but not for known species • Three isolates were cultured, with two new species identified and proposed, in a new genus, Chlamydiifrater gen. nov.	N	Vorimore et al., 2021 [78]
Feral pigeons	Columbidae	Thailand	Live trapping (public locations)	150	PCR (cloacal swabs) Isolation and inoculation	C. psittaci	• 1.3% C. psittaci prevalence	N	Wannaratana et al., 2017 [70]
Songbirds (n = 527; 11 families) Pigeons (n = 84; Columbidae) Waterfowl (n = 442; 5 families) *	Columbidae, Fringillidae, Turdidae (…) *	Switzerland	Collected through avian influenza surveillance, live trapping (pigeons), and hunters (cormorants)	1091	PCR (cloacal swabs) 16S Sequencing	C. psittaci Chlamydiaceae	• 3.3% C. psittaci prev. in feral pigeons • 0.4% Chlamydiaceae prev. in songbirds (Passeriformes) • 4% Chlamydiaceae prev. in waterfowl (all were tufted ducks (Aythya fuligula) and pochards (Aythya farina))	NR	Zweifel et al., 2009 [30]

* For the list of all species and families tested, refer to the publication. ** Y indicates Yes; N indicates No; NR indicates Not Recorded.

 

Analisis molekuler telah menunjukkan bahwa sebagian besar strain C. psittaci yang teridentifikasi pada burung beo liar Australia termasuk dalam klade 6BC [28,32,63]. Hingga saat ini, belum ada laporan tentang keberhasilan pengurutan strain C. psittaci pada populasi burung beo liar lainnya. Identifikasi klade 6BC pada burung beo liar Australia menunjukkan bahwa inang liar dapat menjadi reservoir bagi klade ini, yang diketahui sangat virulen pada manusia dan memiliki implikasi bagi kesehatan masyarakat [28]. Spesies Chlamydia lain yang diidentifikasi pada burung beo liar termasuk C. avium pada satu individu burung betet leher cincin liar di Prancis [49], serta C. gallinacea dan spesies Chlamydiales lainnya (seperti Parachlamydiaceae) pada rosela merah dan galah di Australia [46,64].

 

3.2. Merpati

 

Merpati dan burung dara (ordo Columbiformes) merupakan inang utama infeksi C. psittaci, dengan genotipe B dianggap endemik pada ordo ini [7,65]. Akibatnya, beberapa populasi merpati liar telah diuji untuk C. psittaci (dan baru-baru ini untuk spesies Chlamydia lainnya) di seluruh dunia [22,66,67]. Sebuah tinjauan tahun 2009 terhadap studi di Eropa melaporkan bukti infeksi C. psittaci pada merpati liar di 11 negara [22]. Sejak itu, C. psittaci telah diidentifikasi pada populasi merpati liar di Eropa dalam beberapa penelitian tambahan [47,48]. Surveilans populasi merpati liar untuk C. psittaci juga dilakukan di luar Eropa, termasuk di Brasil [68,69], Jepang [67], dan Thailand [70,71]. Di Australia, C. psittaci telah diisolasi dari burung dara tutul (Streptopelia chinensis), dan strain yang terutama berhubungan dengan Columbiformes juga diisolasi dari sampel kuda yang terinfeksi [72]. Mayoritas strain C. psittaci yang teridentifikasi pada burung merpati dan dara liar di seluruh Eropa termasuk dalam genotipe B dan E [30,31,47], dan genotipe B juga diidentifikasi pada merpati di Thailand [71]. C. avium juga telah diidentifikasi pada beberapa populasi merpati liar di Eropa [39,47,48] dengan prevalensi berkisar antara 0,9% hingga 36,6% [47,48], dengan satu studi di Belanda mendeteksi C. avium pada prevalensi lebih tinggi dibandingkan dengan C. psittaci [48]. Spesies Chlamydia lainnya juga telah diidentifikasi pada populasi merpati liar, seperti C. pecorum di Jepang [67], serta C. pecorum, C. abortus, dan C. trachomatis di Jerman [66]. Meskipun sebagian besar penelitian hanya melaporkan infeksi C. psittaci dan C. avium, hal ini mungkin hanya mencerminkan protokol pengujian, karena burung merpati paling sering diuji untuk spesies Chlamydia ini (Tabel 1).

 

3.3. Spesies Burung Liar Lainnya

 

*Keluarga Chlamydiaceae telah ditemukan pada berbagai spesies burung liar dan tampaknya cukup prevalen pada burung dari keluarga Anatidae (bebek) (19,7–58,0%), di mana Chlamydiaceae telah diidentifikasi pada setidaknya lima spesies berbeda [12,29,73], serta keluarga Corvidae (gagak) (13,4–23,7%), di mana Chlamydiaceae diisolasi dari setidaknya enam spesies [29,34,36]. Banyak burung laut juga terinfeksi, dengan Chlamydiaceae terdeteksi pada setidaknya tujuh spesies berbeda dari tiga keluarga, termasuk Laridae (burung camar; prevalensi hingga 13,6% pada camar perak Eropa (Larus argentatus)), Sulidae (burung gannet dan boobies; hingga 41,3% pada gannet utara (Morus bassanus)) [12], dan Procellariidae (fulmar; prevalensi hingga 21% tergantung lokasi [74]). Baik keluarga Anatidae maupun Corvidae dapat mengalami infeksi C. psittaci [12,29], dan beberapa spesies burung laut, termasuk fulmar, camar kepala hitam (Chroicocephalus ridibundus), dan gannet utara, ditemukan terinfeksi dengan C. psittaci dan strain terkait C. psittaci [12,57,74]. Keluarga Anatidae, Corvidae, dan Laridae juga dilaporkan memiliki infeksi C. abortus dan Chlamydia yang tidak terklasifikasi [29,34], sementara keluarga Gruiformes (khususnya burung air Eurasia (Fulica atra)) telah diuji positif untuk C. trachomatis [52]. Burung pemangsa dalam keluarga Accipitridae semakin sering diuji untuk bakteri Chlamydia dan ditemukan positif untuk C. psittaci, C. buteonis yang baru ditemukan, serta CRB baru [5,75,76]. Spesies inang lainnya semakin sering ditemukan dengan spesies Chlamydia lainnya, seperti burung belibis dengan C. gallinacea [36]. Burung camar telah ditemukan membawa Chlamydiales baru di luar genus Chlamydia [57,77]. Baru-baru ini, flamingo besar liar (Phoenicopterus roseus) di Prancis ditemukan membawa dua spesies baru dari Chlamydiaceae dalam genus baru yang diusulkan, Chlamydiifrater gen. nov. [78]. Kemungkinan banyak spesies burung liar lain membawa Chlamydiales yang diketahui maupun yang baru [79], yang dapat terungkap dengan peningkatan pengujian dan analisis molekuler.

 

Perkiraan prevalensi Chlamydia sangat bervariasi antar studi, bahkan dalam garis keturunan inang yang sama (famili atau ordo). Sebagai contoh, pada Passeriformes, prevalensi Chlamydiaceae hanya 0–0,4% dalam beberapa studi surveilans di Eropa [30,31]. Sebaliknya, prevalensi Chlamydiaceae dilaporkan sebesar 23% (5/22 positif) pada Passeriformes [52], dan prevalensi setinggi 54% dilaporkan pada keluarga Paridae [80]. Selain itu, sebuah studi retrospektif di Inggris menemukan beberapa burung passerine (termasuk burung dunnock, great tits, dan blue tits (Cyanistes caeruleus)) yang positif untuk C. psittaci [81]. Ada beberapa alasan mengapa tingkat infeksi dapat berfluktuasi dalam satu keluarga, spesies, atau populasi; variasi musiman dalam prevalensi atau seroprevalensi ditemukan pada burung gannet dan rosela merah [12,46], dengan variasi antar tahun dilaporkan pada merpati [66]. Keterbatasan studi hingga saat ini yang menguji spesies liar selain Columbiformes dan Psittaciformes adalah sebagian besar dilakukan secara oportunistik, misalnya pada pengiriman hewan ke dokter hewan atau burung yang diburu (contoh [32,52]), atau sebagai bagian dari program pengambilan sampel untuk penyakit lain (contoh [30]). Hal ini sering menghasilkan jumlah total individu yang diuji cukup besar, tetapi hanya sedikit individu dari setiap spesies, membatasi ruang lingkup perbandingan prevalensi atau keanekaragaman Chlamydia dalam spesies atau taksa lainnya.

 

3.4. Studi di Mana Chlamydia Tidak Ditemukan

 

Meskipun C. psittaci dan spesies Chlamydia lainnya telah terdeteksi di berbagai jenis inang, terdapat spesies inang dan studi di mana hanya sedikit atau bahkan tidak ada burung yang dinyatakan positif (Tabel 1). Dalam dua studi surveilans besar yang dilakukan dalam lima tahun terakhir (di Swiss dan Australia), kurang dari 1% burung liar dinyatakan positif untuk C. psittaci atau Chlamydia lainnya [31,32]. Masing-masing studi ini menguji lebih dari 40 spesies dari lebih dari 20 keluarga, dengan total gabungan lebih dari 600 individu [31,32].

 

Wabah psittacosis awal di Eropa dan Amerika Serikat dikaitkan dengan impor burung beo liar dari Amerika Selatan [7]. Namun, dari lima studi tentang burung beo liar di Amerika Selatan, hanya dua yang menemukan bukti infeksi C. psittaci ([62,82]; Tabel 1). Meskipun beberapa studi di Amerika Selatan ini melibatkan anak burung [62,82,83] yang mungkin memiliki paparan terbatas terhadap C. psittaci, menarik bahwa dua studi lainnya yang melibatkan burung dewasa tidak menemukan individu positif sama sekali [84,85].

 

Ada banyak alasan potensial mengapa beberapa spesies inang atau populasi cenderung kurang rentan terhadap infeksi Chlamydia. Ini termasuk variasi spesies inang dalam kerentanan terhadap infeksi dan penyakit, serta variasi musiman, antar-tahun, dan geografis dalam tingkat infeksi seperti yang dijelaskan sebelumnya [12,66,69]. Alternatif lainnya, C. psittaci dan Chlamydia lainnya mungkin tidak terdeteksi pada burung liar jika suatu spesies inang atau populasi mengalami penyakit akut yang parah, sehingga menyebabkan kematian cepat dan mengurangi kemungkinan deteksi [86].

 

4. Distribusi Global Chlamydia

 

4.1. Eropa

 

Studi tentang keberadaan dan keragaman Chlamydia pada burung liar telah dilakukan di beberapa negara di Eropa, dengan surveilans multispecies yang lebih luas dilakukan di Swiss dan Polandia (Tabel 1). Banyak laporan dari Eropa melibatkan populasi merpati liar, tetapi ada juga pengujian pada taksa burung lain, termasuk unggas air [29], burung penyanyi [81], gagak [29,34], burung pemangsa [34,93,94], burung laut [12,74], ibis liar [50], dan burung parkit cincin [49]. Burung dalam semua taksa ini ditemukan positif Chlamydiales, dengan berbagai organisme Chlamydia yang teridentifikasi. C. psittaci juga ditemukan pada sebagian besar taksa yang disebutkan di atas.

 

C. avium telah ditemukan pada merpati di Swiss, Italia, dan Belanda [47,48,97]. C. avium juga telah diisolasi dari burung parkit cincin di Prancis [49] dan dari seekor itik liar (Anas platyrhynchos) di Polandia [29]. C. gallinacea, meskipun tersebar luas pada unggas di seluruh Eropa [38,40,98], belum ditemukan pada populasi burung liar di Eropa, begitu juga dengan C. buteonis, spesies yang baru dideskripsikan, meskipun penyaringan untuk C. buteonis kini telah dilakukan di Swiss [34]. Ca. C. ibidis, spesies Chlamydia lain yang terutama memengaruhi burung, pertama kali diisolasi dari burung liar di Eropa (khususnya ibis sakral liar [50]). Chlamydiaceae yang tidak terklasifikasi telah ditemukan pada unggas air dan gagak di Polandia [29].

 

4.2. Asia

 

Di Asia, merpati liar telah diuji untuk C. psittaci di Thailand, India, Jepang, Korea, dan Iran, dengan prevalensi berkisar antara 1% hingga 25% [36,61,70,71,90,99]. Spesies lain yang dinyatakan positif C. psittaci meliputi parkit cincin (26,3%) dan gagak (Corvus splendens, 18%) di India [61], burung gereja rumah (Passer domesticus, 14,8%) di Iran [90], serta burung rook (Corvus frugilegus) dan burung magpie Korea (Pica serica) di Korea Selatan [36]. Ada sedikit bukti pengujian spesies burung lainnya dalam jumlah besar. Spesies Chlamydia lainnya telah diidentifikasi pada burung liar di Asia, termasuk C. pecorum dan C. gallinacea (pada merpati dan burung berkik, masing-masing) [36,67], serta spesies Chlamydia yang belum terkarakterisasi tetapi terkait erat dengan C. avium (pada merpati) [71].

 

Menariknya, meskipun terdapat banyak studi tentang Chlamydia pada burung penangkaran di China [42,100,101,102], ada sedikit bukti pengujian pada burung liar. Mengingat bahwa berbagai jenis Chlamydia telah diidentifikasi pada unggas di China [42], kemungkinan besar bahwa berbagai jenis Chlamydiales, baik di dalam maupun di luar genus Chlamydia, beredar pada burung liar di China dan negara-negara Asia lainnya.

 

4.3. Amerika Utara

 

Di Amerika Serikat, telah terjadi epizootik psittacosis yang dicurigai pada burung merpati putih muda (Zenaida asiatica) di Texas [103], serta pada burung camar California (Larus californicus) dan burung camar cincin (Larus delawarensis) di Dakota Utara [19], dengan C. psittaci ditemukan pada banyak burung yang diuji nekropsi [19,103]. Baru-baru ini, kejadian kematian pada burung cinta (Agapornis roseicollis) di Arizona memicu penyaringan burung liar di pengumpan burung, di mana beberapa spesies burung (termasuk merpati liar, burung gereja rumah, dan merpati inca (Columbina inca)) dinyatakan positif C. psittaci [88].

 

Beberapa surveilans burung pemangsa juga dilakukan di Amerika Serikat; prevalensi Chlamydiaceae sebesar 1,4% ditemukan pada elang liar dalam genus Buteo [37], dengan spesies Chlamydia yang diidentifikasi kemudian dikarakterisasi sebagai C. buteonis [5]. Selain itu, C. psittaci dan anggota lain dari Chlamydiales, Candidatus Rhabdochlamydia spp., diidentifikasi pada burung osprey (Pandion haliactus) dan elang ekor merah (Buteo jamaicensis), masing-masing [75]. Di Kanada, merpati liar telah ditemukan terinfeksi C. psittaci [104]. Hingga saat ini, C. gallinacea dan C. avium tidak ditemukan pada burung liar di Amerika Utara. Mengingat bahwa C. gallinacea telah diidentifikasi pada unggas bebas di Amerika Serikat [44], kemungkinan besar ketidakhadiran spesies Chlamydia lain mencerminkan kurangnya pengujian, bukan ketidakhadiran sebenarnya.

 

4.4. Amerika Selatan

 

Di Amerika Selatan, setidaknya lima spesies burung beo liar telah diuji untuk infeksi Chlamydia, dengan kemungkinan spesies-spesies ini menjadi target karena tingginya prevalensi C. psittaci pada banyak burung beo peliharaan [7] serta kasus psittacosis pada manusia yang secara historis dikaitkan dengan impor burung beo dari Amerika Selatan [15,105]. Anak burung red-tailed Amazon parrot (Amazona brasiliensis), blue-fronted Amazon parrot (Amazona aestiva), dan hyacinth macaw telah diuji di Brasil [62,82,83]. Prevalensi adalah 0–1,2% pada anak burung red-tailed Amazon parrot [82,83], dibandingkan dengan 6,3% dan 26,7% pada anak burung blue-fronted Amazon parrot dan hyacinth macaw, masing-masing [62]. Terdapat sedikit studi di mana burung dewasa liar telah diambil sampelnya (Tabel 1). Semua studi pada burung dewasa hanya mencakup pengujian serologis; tidak ditemukan bukti antibodi Chlamydia pada dusky-headed parakeets (Aratinga weddellii) atau tui parakeets (Brotogeris sanctithomae) di Peru [85] atau blue-fronted Amazon parrots di Bolivia [84]. Dengan demikian, terdapat sedikit atau tidak ada bukti infeksi Chlamydia pada burung beo dewasa liar Amerika Selatan, meskipun C. psittaci telah diidentifikasi pada populasi burung beo Amazon dewasa peliharaan [106], termasuk burung yang diselamatkan dari perdagangan satwa liar, di mana pada lokasi yang sama, C. psittaci menyebabkan hingga 97% kematian pada anak burung [107].

 

Di Brasil, beberapa studi telah menguji burung merpati liar untuk C. psittaci, dengan prevalensi berkisar antara 11,7% hingga 16,8% [68,69,108]. Terdapat variasi substansial antar lokasi studi; di São Paulo prevalensi C. psittaci adalah 37,8% dibandingkan hanya 6,1% di Botucatu [69]. Meskipun terdapat beberapa spesies Columbiformes yang ada di seluruh Amerika Selatan, termasuk burung merpati liar yang diperkenalkan, hanya sedikit studi dari negara lain yang menguji burung merpati liar atau Columbiformes lainnya untuk C. psittaci. Menariknya, 5,9% (6/102) burung merpati Galapagos (Zenaida galapageoensis) dinyatakan positif C. psittaci di Kepulauan Galapagos, Ekuador, meskipun tidak ada dari 28 burung merpati liar yang diuji positif dalam studi yang sama [92]. Jika mempertimbangkan burung di luar Psittaciformes dan Columbiformes, C. psittaci telah diidentifikasi pada burung laut di Chili selama surveilans yang dilakukan sebagai perbandingan dengan pengawasan di Antartika [77]. Terdapat sedikit atau tidak ada bukti pengujian untuk spesies Chlamydia lainnya selain C. psittaci di Amerika Selatan atau sekuensing molekuler dari strain Chlamydia yang teridentifikasi.

 

4.5. Australasia/Oseania

 

Tanda-tanda psittacosis dilaporkan pada burung beo liar Australia yang diperoleh dari pedagang sejak tahun 1930-an [109] dan kembali pada burung beo liar selama tahun 1950-an, dengan prevalensi 10,6%, bervariasi antar spesies inang [60]. Perkiraan terbaru prevalensi C. psittaci pada burung beo liar Australia seringkali lebih rendah, biasanya berkisar antara 0% hingga 1,8% [32,63,91], meskipun beberapa studi melaporkan perkiraan prevalensi antara 6,2% dan 9,8% pada spesies umum seperti galahs dan crimson rosellas [33,46]. Meskipun sebagian besar studi burung liar hingga saat ini di Australia berfokus pada burung beo (Tabel 1), burung air, dan spesies inang lainnya juga telah diambil sampelnya [32,91]. Pada studi yang menguji spesies selain burung beo, tidak ada burung yang dinyatakan positif kecuali satu ekor superb lyrebird (Menura novaehollandiae) [32,91]. Di Selandia Baru, C. psittaci telah diidentifikasi pada burung merpati liar dan Columbiformes lainnya, pada burung hihi asli (Notiomyces cincta) [89], dan pada dua spesies itik liar yang diambil sampelnya di pusat rehabilitasi satwa liar [110].

 

Seperti di sebagian besar wilayah lain, sebagian besar studi Australasian hanya menguji C. psittaci tanpa menguji Chlamydiales lainnya. Namun, dua studi terbaru di Australia melaporkan keragaman organisme Chlamydia yang lebih besar, termasuk C. gallinacea pada dua spesies burung beo liar [46,64], serta Chlamydiales dari ordo lain termasuk Parachlamydiaceae [33,46]. Dengan semakin meningkatnya penggunaan next-generation sequencing (NGS) untuk menguji sampel dari burung liar Australia [28,63], kemungkinan keragaman Chlamydiales yang lebih besar akan segera terdeskripsi.

 

4.6. Afrika dan Antartika

 

Data tentang distribusi bakteri Chlamydia pada burung liar di Afrika sangat terbatas. Surveilans pada pelikan (Pelecanus onocrotalus) di Afrika Selatan tidak menemukan individu yang positif [87]. Terdapat bukti terbatas yang menunjukkan bahwa Chlamydia ada pada burung liar di Mesir [111]. Namun, kami tidak menemukan studi lain tentang infeksi Chlamydia pada burung liar Afrika. Menariknya, organisme Chlamydia telah diidentifikasi pada penguin chinstrap (Pygoscelis antarcticus) dan burung laut dari Antartika [77] dengan prevalensi ordo Chlamydiales sebesar 18%, meskipun C. psittaci tidak teridentifikasi.

 

5.  Penyakit Inang dan Kecocokan Inang

 

5.1. Tanda-tanda Penyakit dan Kelangsungan Hidup

Dampak infeksi C. psittaci pada burung liar jarang didokumentasikan [79], dengan efek dari spesies klamidia lainnya bahkan lebih jarang. Banyak populasi burung liar yang dianggap menyimpan infeksi klamidia tanpa menunjukkan tanda-tanda yang terlihat [7]. Namun, epizootik yang diduga telah terjadi, seperti pada merpati sayap putih dan berbagai spesies burung camar di AS [19,103], yang menunjukkan bahwa penyakit klamidia juga dapat mempengaruhi populasi liar [112]. Untuk sebagian besar studi yang dibahas dalam tinjauan ini, tanda-tanda infeksi tidak tercatat (Tabel 1), dan dalam literatur, sebagian besar tanda klinis yang dilaporkan berasal dari burung yang ditangkar (terutama unggas dan burung beo) [11,14]. Namun, ada beberapa laporan mengenai tanda klinis pada individu liar, terutama pada burung yang diuji di pusat rehabilitasi atau klinik penyelamatan satwa liar [95,107]. Pusat kesehatan satwa liar di Inggris dan Australia telah melaporkan burung liar yang positif C. psittaci (khususnya merpati, burung beo rosella merah, dan burung lyrebird superb) yang tampak 'kurus' [32,95], dengan burung rosella merah juga menunjukkan diare [32]. Mengejutkan, tidak ada dari studi ini yang melaporkan tanda-tanda jelas dari kesulitan pernapasan pada burung yang terinfeksi, meskipun ini adalah salah satu tanda penyakit utama yang ditemukan pada burung yang ditangkar [13,14]. Burung beo yang terinfeksi dalam studi lain di Australia juga ditemukan kurus dengan diare [28,113,114]. Namun, beberapa laporan ini [28,114] adalah studi kasus individu yang menunjukkan tanda-tanda klinis parah dan kemudian diuji secara khusus di klinik hewan. Sebagai demikian, mereka kemungkinan merupakan kasus dengan beban bakteri yang sangat tinggi, yang mungkin tidak representatif dari individu liar yang terinfeksi secara alami. Sebaliknya, dalam studi terkini mengenai burung beo liar Australia yang tampak sehat, tidak ditemukan asosiasi yang signifikan antara infeksi dan tiga indeks kondisi tubuh pada empat spesies inang yang diuji [33,46]. Terdapat sedikit pengamatan terhadap burung beo liar yang terinfeksi di tempat lain di dunia untuk perbandingan, tetapi anak burung macaw hyacinth di Brasil, yang memiliki prevalensi antara 9% hingga 27% tergantung pada jenis sampel, juga tidak menunjukkan tanda-tanda klinis [62]. Namun, studi yang dilakukan pada burung yang ditangkar telah menunjukkan bahwa spesies inang yang sama dapat menderita akibat infeksi klamidia dengan konsekuensi yang ringan maupun parah. Sebagai contoh, tingkat infeksi C. psittaci yang tinggi ditemukan pada burung beo Amazon yang sehat (genus Amazona) di koleksi pembudidaya [106], tetapi genus yang sama juga mengalami tingkat kematian hingga 97% ketika terinfeksi dalam kondisi stres [107]. Memang, dalam kebanyakan kasus di mana C. psittaci menyebabkan kematian akut atau penyakit parah, setidaknya pada burung beo, individu yang terinfeksi sudah dalam keadaan stres atau mengalami penurunan daya tahan tubuh, dengan banyak yang baru saja ditangkap dari alam liar [107,115] atau terinfeksi bersama patogen lain, seperti virus penyakit paruh dan bulu (BFDV) [32].

 

Secara umum dianggap bahwa merpati liar relatif tidak terpengaruh oleh C. psittaci, karena mereka mengeluarkan C. psittaci tanpa menunjukkan tanda-tanda penyakit [7,66]; lebih jauh lagi, merpati yang ditangkar sering menyimpan infeksi subklinis dengan pengeluaran berkala [18,22]. Beberapa populasi merpati liar hanya diambil sampelnya secara tidak langsung melalui pengambilan sampel feses, yang membatasi pemahaman tentang hubungan antara infeksi individu dan tanda-tanda penyakit [48,67]. Di tempat-tempat yang dilakukan pengambilan sampel langsung (yaitu, melalui pengambilan swab kloaka atau choanal [47,71]), beberapa studi secara spesifik menyatakan bahwa tidak ada tanda-tanda infeksi ([68]; studi yang dijelaskan dalam [22]). Namun, dalam sebagian besar laporan, tanda-tanda penyakit tidak tercatat, dan dampak infeksi klamidia pada populasi merpati liar belum, sejauh yang kami ketahui, diselidiki secara sistematis. Memang, sangat mungkin bahwa tanda-tanda penyakit pada merpati liar serupa dengan pada merpati yang ditangkar, yang sering menunjukkan tanda-tanda klinis hanya ketika infeksi bersamaan terjadi [116].

 

Dalam kejadian yang jarang, di mana tanda klinis telah dilaporkan untuk ordo atau spesies lain (yaitu, selain Psittaciformes dan Columbiformes), temuan bervariasi secara luas antara studi dan populasi yang diteliti. Misalnya, sebuah studi retrospektif di Inggris yang melakukan pemeriksaan pascamortem pada burung Passeriformes dengan tanda-tanda klamidioisis menemukan bukti lesi histologis pada 42% (8/19) burung yang positif C. psittaci [81], yang menunjukkan bahwa C. psittaci juga dapat menyebabkan penyakit pada spesies passerine termasuk tit besar dan dunnocks. Di sisi lain, Holzinger-Umlauf et al. (1997) melaporkan prevalensi tinggi pada tit (Paridae; 54%) dan tit besar secara spesifik (53%) tanpa tanda-tanda klinis [80], dan Krawiec et al. (2015) juga mengidentifikasi burung passerine yang positif C. psittaci tanpa tanda-tanda penyakit klamidia [52]. Beberapa faktor dapat menyebabkan variasi dalam tanda-tanda klinis antara populasi. Kondisi individu dapat menyebabkan variasi yang mencolok dalam jalannya infeksi, seperti yang ditunjukkan oleh studi pada burung yang ditangkar [14], dan spesies inang dapat menderita tanda penyakit yang berbeda ketika terinfeksi dengan strain yang berbeda. Pertimbangan tambahan adalah bahwa penulis yang melakukan analisis post-mortem retrospektif hanya menargetkan burung passerine dengan tanda klinis penyakit; mereka tidak menguji burung yang sehat secara klinis [81]. Mengenai studi post-mortem dari spesies lain, terdapat temuan yang bervariasi pada saat nekropsi; peradangan organ dan hepatitis telah dilaporkan pada merpati dan burung camar [19,104], sementara studi lainnya melaporkan tidak ada perubahan patologis [52].

 

Infeksi bersamaan C. psittaci dengan patogen lain telah berulang kali diamati pada burung liar. Lebih dari setengah burung C. psittaci-positif dari spesies passerine yang diperiksa oleh Beckmann et al. (2014) memiliki penyakit infeksi bersamaan, termasuk pox burung dan trikomona [81]. Pada inang lain, C. psittaci juga ditemukan terjadi bersamaan dengan infeksi lain, seperti dengan BFDV pada burung beo liar Australia [32,63] dan virus sirkovirus merpati pada merpati liar [96]. Terdapat kekurangan data longitudinal yang tersedia dari burung liar untuk menguji apakah infeksi klamidia dapat membuat individu lebih rentan terhadap infeksi lain (yaitu, apakah burung terinfeksi C. psittaci terlebih dahulu) atau apakah burung yang mengalami imunosupresi karena infeksi lain kemudian lebih mungkin terinfeksi oleh Chlamydia. Memang, pengambilan dan pengujian burung liar secara berulang terkait status infeksi klamidia mereka jarang terjadi. Namun, pengujian berulang telah dilakukan pada spesies tit yang ditangkap kembali (genus Parus; Passeriformes) di Jerman [80] dan burung beo yang ditangkap kembali (spesies kakaktua dan rosella (Platycercus)) di Australia [33]. Dalam kedua studi tersebut, individu yang ditangkap kembali sering mengubah status klamidia mereka, yang menunjukkan bahwa burung liar mungkin menderita infeksi persisten dan mengeluarkan Chlamydia secara periodik atau mungkin menderita infeksi berulang [33,80]. Infeksi persisten juga telah diusulkan pada angsa Kanada (Branta canadensis), yang ditemukan memiliki prevalensi antibodi tinggi (93,8%) seiring dengan tingkat pengeluaran bakteri yang lebih rendah, dan tanpa tanda klinis [73].

 

Data terbatas yang tersedia tentang spesies klamidia selain C. psittaci (yaitu, C. gallinacea, C. avium, atau C. buteonis) pada burung liar menunjukkan bahwa dampaknya terhadap kesehatan dan kelangsungan hidup inang belum diketahui. Bahkan, dampak dari infeksi ini tetap sebagian besar tidak diketahui meskipun pada burung yang ditangkar [4], meskipun ayam yang terinfeksi C. gallinacea dalam percobaan menunjukkan penurunan berat badan [42], dan C. avium diduga dapat menyebabkan depresi, penyakit pernapasan, dan kematian berikutnya pada burung beo [117].

 

5.2. Reproduksi dan Kesejahteraan

 

Terdapat sedikit informasi mengenai apakah infeksi klamidia mempengaruhi keberhasilan reproduksi pada burung liar. Satu penelitian pada burung crimson rosella menemukan bahwa burung yang sedang berkembang biak jauh lebih kecil kemungkinannya untuk terinfeksi dibandingkan dengan burung yang tidak berkembang biak [46], yang menunjukkan bahwa infeksi dapat mengurangi kemungkinan berkembang biaknya spesies ini. Namun, data lebih lanjut yang mengkuantifikasi efek infeksi klamidia pada populasi ini diperlukan untuk menguji hipotesis ini; ada kemungkinan bahwa perbedaan tingkat infeksi tersebut disebabkan oleh efek musiman seperti perubahan perilaku sosial atau stres karena perkawinan. Sebagai alternatif, mungkin ada efek sub-letal pada tingkat populasi akibat infeksi klamidia, selain dari epizooti yang dilaporkan [19,103]. Dampak sub-letal pada populasi jauh lebih kecil kemungkinannya untuk terdeteksi; sampel penyakit satwa liar umumnya bias terhadap kematian massal [118]; oleh karena itu, efek yang lebih halus pada tingkat populasi kemungkinan akan terlewatkan, begitu juga dengan kasus-kasus sporadis yang menunjukkan mortalitas rendah [13]. Misalnya, studi pada burung yang ditangkar menunjukkan bahwa burung muda umumnya lebih rentan terhadap infeksi C. psittaci dibandingkan dengan burung dewasa [14], dengan bukti yang menunjukkan bahwa hal yang sama mungkin juga berlaku pada beberapa populasi burung liar [46,103]. Sebuah epizooti klamidia yang mempengaruhi burung merpati sayap putih liar mengakibatkan penurunan populasi yang tampaknya sekitar 75%, di mana burung merpati muda lebih terpengaruh secara tidak proporsional [103]. Kejadian seperti ini dapat mempengaruhi rekrutmen dan perkawinan pada tahun-tahun berikutnya dan dapat mengubah struktur usia populasi. Namun, selain dari dua laporan yang dijelaskan di atas, kami tidak dapat menemukan pengamatan atau diskusi mengenai apakah infeksi klamidia dapat mempengaruhi reproduksi dan ukuran populasi.

 

6. Implikasi Konservasi

 

Karena C. psittaci diketahui menyebabkan penyakit parah pada setidaknya beberapa inang burung, masuk akal bahwa hal ini dapat menyebabkan penurunan populasi pada burung liar, terutama ketika populasi terdiri dari inang yang sangat rentan (seperti individu yang imunokompromais atau inbreeding) atau ketika digabungkan dengan stres tambahan atau infeksi bersamaan. Hal yang sama mungkin berlaku untuk spesies Chlamydiales lainnya, meskipun patogenitas mereka masih perlu diselidiki. Infeksi klamidia pada populasi burung tertentu mungkin oleh karena itu menjadi perhatian konservasi, terutama pada inang seperti burung beo, yang merupakan salah satu ordo burung yang paling terancam punah [59], yang diketahui sering menderita infeksi C. psittaci [7,33] dan kemudian dapat mengalami tingkat mortalitas yang tinggi [107,115]. Pada burung beo dan burung lainnya, populasi kecil yang sangat terancam punah yang mungkin telah kehilangan patogen endemik dapat berisiko tinggi terhadap infeksi akibat spill-over patogen dari spesies yang hidup berdampingan, seperti yang baru-baru ini disarankan dengan BFDV pada burung beo perut-oranye yang sangat terancam punah (Neophema chrysogaster) [119].

 

Kekhawatiran konservasi juga dapat muncul dari spesifisitas inang pada strain klamidia, dengan beberapa genotipe terjadi lebih sering pada ordo burung tertentu, dan bervariasi dalam virulensi [7]. Strain yang tidak menyebabkan tanda klinis pada satu spesies burung dapat berpotensi menyebabkan penyakit parah pada spesies inang lainnya; misalnya, pada kalkun yang ditangkar di AS, inokulasi eksperimental dengan strain kalkun dari wilayah yang sama menyebabkan penyakit yang jauh lebih ringan dibandingkan dengan strain burung beo, dan bahkan dibandingkan dengan strain kalkun dari Eropa [120]. Oleh karena itu, jika strain klamidia yang terkait dengan inang tertentu diperkenalkan ke dalam populasi yang tidak terinfeksi atau inang alternatif, mereka bisa berpotensi menyebabkan penyakit parah dan penurunan populasi. Spesies invasif dan penyakit infeksi adalah penyebab yang sudah dikenal dari penurunan spesies dan kepunahan [121], dan jika spesies invasif memiliki tingkat infeksi klamidia yang tinggi, maka kemungkinan besar mereka bisa menginfeksi populasi inang yang belum terpapar dan menyebabkan dampak yang parah pada populasi. Sebagai contoh, angsa Kanada liar adalah spesies invasif yang tersebar luas di Eropa [122], yang memiliki prevalensi C. psittaci hingga 58%, seroprevalensi 94%, dan tidak menunjukkan tanda klinis [73]. Spesies seperti ini mungkin dapat menjadi reservoir potensial bagi spesies inang lainnya. Spesies klamidia yang baru diusulkan, Ca. C. ibidis, telah diisolasi dari spesies invasif lainnya, yaitu ibis suci [50]; dapat dipahami bahwa spesies klamidia baru dari inang ini bisa ditularkan ke inang yang belum terpapar.

 

Selain itu, perubahan habitat yang disebabkan oleh manusia dapat meningkatkan stres pada populasi liar [123]. Ketika ketersediaan habitat yang sesuai untuk burung berkurang (seperti melalui urbanisasi, pengembangan pertanian, atau perubahan iklim), burung-burung dapat dipaksa untuk berada lebih dekat dengan sesama spesies dan spesies lain, yang mengakibatkan kepadatan populasi yang lebih tinggi dan interaksi sosial yang meningkat, serta perubahan dalam ketersediaan makanan dan kekurangan gizi [123]. Stres yang meningkat dapat mempengaruhi kondisi inang dan mengurangi toleransi terhadap infeksi [124] serta membuat burung lebih rentan terhadap penyakit klamidia [15]. Selain itu, karena stres meningkatkan pengeluaran klamidia [14,15], burung yang tertekan mungkin akan mengeluarkan klamidia lebih sering, memfasilitasi penularan lebih lanjut dan kontaminasi lingkungan. Pengrusakan habitat dan stresor lainnya (termasuk intervensi manusia) sudah diduga memperburuk infeksi dan penyakit klamidia pada koala (Phascolarctos cinerus), yang biasanya sering tanpa gejala, dengan dampak yang sedikit terhadap populasi liar [124,125]. Kehadiran stresor tambahan dapat memperburuk dampak infeksi klamidia pada populasi burung liar.

 

7.  Peran Burung Liar dalam Penularan Zoonosis

 

7.1. Bukti dan Faktor Risiko untuk Penularan Zoonosis

Sebagian besar kasus psittacosis pada manusia yang dilaporkan berasal dari kontak langsung dengan burung atau bahan burung, seperti melalui penanganan burung yang terinfeksi atau inhalasi sekresi pernapasan atau partikel feses [15]. Sebagian besar kasus psittacosis manusia diduga didapat melalui kontak dengan burung yang dipelihara [126,127,128]; namun, terdapat kasus yang diduga disebabkan oleh kontak langsung dan tidak langsung dengan burung liar; tinjauan sistematis dari studi kasus-kontrol psittacosis manusia mengungkapkan bahwa 16% artikel yang termasuk mempertimbangkan bahwa kontak langsung atau tidak langsung dengan burung liar adalah sumber potensial infeksi [129]. Ada beberapa kasus di mana infeksi pada manusia diduga berasal dari paparan lingkungan atau penanganan burung merpati liar [22,130,131,132,133], meskipun pengujian langsung pada populasi merpati liar di wilayah yang sama jarang dilakukan untuk menguji hipotesis ini.

 

Paparan lingkungan atau kontak langsung dengan burung liar selain merpati liar telah dihipotesiskan sebagai sumber infeksi setelah studi kasus-kontrol di Swedia dan Australia. Di Swedia, dua studi mengidentifikasi pembersihan tempat makan burung liar dan paparan bahan feses burung sebagai faktor risiko untuk psittacosis manusia [134,135]. Beberapa tahun sebelumnya, para pengamat burung di Swedia diuji untuk antibodi klamidia; namun, tidak ada yang menunjukkan bukti serokonversi terhadap C. psittaci, meskipun mereka memiliki riwayat langsung menangani burung [136]. Di Australia, kontak langsung dengan burung liar (terutama burung beo) dan pemotongan rumput tanpa penampung rumput diidentifikasi sebagai faktor risiko untuk infeksi manusia [8,9,137]. Di Blue Mountains, sebuah daerah di Australia yang dianggap endemik psittacosis manusia, strain yang sama dari C. psittaci ditemukan pada enam orang dan seekor burung beo crimson rosella liar [28], dan tiga orang yang bekerja di klinik hewan terinfeksi psittacosis setelah menangani burung beo yang terinfeksi [114]. Studi-studi dari wilayah ini di Australia memberikan beberapa bukti terbaik untuk kemungkinan penularan zoonosis C. psittaci dari burung liar ke manusia.

 

Meskipun sebagian besar kasus psittacosis pada manusia yang dikonfirmasi terkait dengan burung liar melibatkan kontak dekat dengan dan penanganan burung liar (misalnya, burung liar yang dibawa ke rumah sakit hewan [109]), seperti yang dibahas di atas, beberapa kasus telah dikaitkan dengan pembersihan tempat makan burung liar [135] dan pemotongan rumput tanpa penampung rumput [9]. Hal ini menyoroti potensi manfaat dari kesadaran publik yang lebih besar dan mungkin pengawasan proaktif terhadap manusia atau burung liar di komunitas yang diduga berisiko (seperti pengawasan proaktif yang dijelaskan dalam [8]). Pengawasan ini dapat menargetkan lokasi-lokasi di mana manusia berhubungan dekat dengan burung melalui pemberian makan, seperti area pemberian makan satwa liar yang ditentukan atau situs rekreasi di mana burung dan manusia berkumpul dalam kedekatan yang rapat [138,139]. Urbanisasi juga dapat meningkatkan frekuensi interaksi manusia-satwa liar [140]. Di banyak negara, inang klamidia yang dikenal seperti merpati liar dan burung beo leher cincin berkembang pesat di lingkungan kota [141,142], dan di Australia, kelimpahan beberapa spesies burung beo asli (seperti rainbow lorikeets (Trichoglossus moluccanus) dan sulfur-crested cockatoos (Cacatua galerita)) juga meningkat di daerah pinggiran kota [143,144]. Di lokasi-lokasi seperti itu, di mana perubahan habitat atau urbanisasi menghasilkan peningkatan keberadaan manusia dan pergeseran kelimpahan burung lokal, mungkin ada peluang yang lebih besar untuk penularan penyakit zoonosis, yang mungkin memerlukan pengawasan yang lebih terarah. Faktor tambahan yang perlu dipertimbangkan saat menilai risiko penularan zoonosis adalah musiman; hanya beberapa studi tentang burung liar yang menyelidiki bagaimana prevalensi klamidia berubah sepanjang musim dan tahun (Tabel 1; [10,43,63]), meskipun variasi temporal dalam tingkat infeksi inang dapat memengaruhi kemungkinan terjadinya penularan zoonotik.

 

7.2. Penularan yang Melibatkan Unggas dan Pertanian

 

Burung liar bisa menjadi reservoir bagi infeksi klamidia pada unggas, yang kemudian dapat menjadi masalah kesehatan bagi pekerja pertanian dan konsumen. Burung liar sebelumnya telah dikaitkan dengan infeksi unggas [98,145], dengan penularan yang diusulkan melalui kontaminasi lingkungan pada pakan atau peralatan [15]. Di sisi lain, analisis serologis menunjukkan bahwa paparan klamidia bisa sangat tinggi pada unggas (90%–100%) [146], dan infeksi dianggap endemik di beberapa sistem unggas, seperti pada industri kalkun [11]. Mungkin saja spesies unggas dapat mempertahankan infeksi klamidia dalam satu kelompok tanpa memerlukan host reservoir pemeliharaan. Memang, pengawasan patogen pada spesies felid liar dan domestik yang simpatrik di AS menunjukkan bahwa penularan antar spesies relatif jarang dan bahwa setelah peristiwa penularan silang spesies yang sporadis, penularan patogen menjadi mandiri dalam populasi inang penerima [147]. Mengingat bahwa penularan langsung kemungkinan merupakan jalur penularan klamidia yang paling umum dan unggas dipelihara dalam kepadatan yang relatif tinggi (terutama pada malam hari, ketika mereka ditampung di kandang), penularan yang mandiri kemungkinan akan memfasilitasi penularan yang cepat dan pemeliharaan infeksi klamidia dalam sistem unggas. Terakhir, meskipun biasanya ada fokus pada spesies satwa liar sebagai inang reservoir, juga mungkin bahwa bakteri klamidia ditransmisikan dari unggas ke burung liar, terutama di peternakan bebas dimana stasiun pemberian makan dapat diakses oleh burung liar. Misalnya, C. gallinacea, spesies klamidia yang terutama terkait dengan ayam, telah diidentifikasi pada dua spesies burung beo liar di Australia [46,64].

 

Ada bukti terjadinya spill-over C. psittaci dari burung liar ke kuda dan selanjutnya ke manusia di Australia, dengan strain C. psittaci yang sangat virulen terkait dengan kehilangan reproduksi pada kuda [148] dan selanjutnya penyakit pada manusia [21]. Studi ini memberikan bukti pertama untuk penularan C. psittaci dari mamalia ke mamalia [149] dan sejak itu mendorong pengujian lebih lanjut pada kuda di Australia [150,151].

 

8.  Rekomendasi untuk Penelitian Masa Depan

 

Telah diketahui dengan baik bahwa C. psittaci ada dalam populasi burung liar, tersebar secara global dengan jangkauan inang yang luas, dan bahwa bakteri klamidia lainnya kemungkinan juga tersebar luas. Namun, prevalensi infeksi klamidia yang sebenarnya dalam populasi burung liar sering kali tidak diketahui, terutama di luar Eropa, di mana pengawasan klamidia dilakukan lebih sedikit. Secara global, ada kebutuhan untuk penyaringan yang lebih proaktif atau pengawasan aktif terhadap populasi burung liar, alih-alih pengambilan sampel yang bersifat kebetulan melalui pengiriman dari veteriner atau komunitas, pusat rehabilitasi satwa liar, atau sampel feses. Metode semacam ini dapat bias dan mungkin hanya mendeteksi sub-sampel dari populasi burung liar. Ada beberapa taksa burung, contoh spesifik termasuk burung air, gagak, dan burung pemangsa [29,34,73], yang cukup sering ditemukan positif infeksi klamidia tetapi mendapat perhatian yang lebih sedikit sebagai inang klamidia dibandingkan dengan burung beo dan merpati. Mungkin layak untuk menyaring lebih banyak burung ini dari berbagai wilayah untuk menguji apakah ini adalah kejadian global. Pengawasan ini mungkin sangat penting mengingat identifikasi spesies klamidia baru (misalnya, C. buteonis) [5] yang patogenitasnya tidak diketahui. Selain itu, meskipun burung liar semakin sering diuji untuk beberapa spesies klamidia (contoh termasuk [28,30,49]), beberapa studi masih hanya melakukan penyaringan terarah untuk C. psittaci. Untuk menyelidiki keragaman Chlamydiales yang ada dalam inang, akan berguna untuk menggunakan PCR pan-Chlamydiales spektrum luas dan kombinasi dari protokol PCR spesifik spesies atau urutan sekuensinya. Pendekatan semacam ini telah digunakan untuk menyelidiki keragaman Chlamydiales yang ada pada populasi herbivora liar [55].

 

Studi longitudinal diperlukan untuk menyelidiki potensi dampak C. psittaci dan infeksi klamidia lainnya terhadap kelangsungan hidup burung, reproduksi, dan kecocokan mereka. Meskipun ketidakspesifikan dan variabilitas tanda klinis membuat penyelidikan dampak infeksi klamidia menjadi tantangan, akan berguna untuk menguji asosiasi strain dengan tanda klinis pada inang yang menjadi perhatian khusus (baik karena alasan zoonosis atau konservasi) dengan mencatat observasi klinis, mengambil ukuran eritrosit yang relevan untuk menilai perubahan hematologi (misalnya, hematokrit) [14,152] dan mengukur perubahan profil enzim dan biokimia darah [14]. Ukuran ini akan lebih bernilai jika individu dapat diambil sampelnya lebih dari sekali, untuk menyelidiki perubahan patologis dalam individu yang sama, dan data penandaan dan penangkapan kembali dapat digunakan secara bersamaan untuk menilai kelangsungan hidup [153]. Idealnya, patogen lain juga akan disaring secara bersamaan untuk mengevaluasi dampak infeksi bersamaan, terutama karena bukti dari beberapa spesies burung menunjukkan bahwa infeksi klamidia menyebabkan penyakit yang lebih parah pada burung yang menderita infeksi bersamaan [32,81,96]. Akan berguna untuk mengukur indikator keberhasilan perkembangbiakan dan kesehatan populasi bersama dengan pekerjaan ini, untuk mengevaluasi dampak infeksi pada tingkat populasi. Meskipun penyelidikan yang diusulkan semacam itu (terutama yang melibatkan penangkapan kembali) adalah tantangan logistik pada burung liar, mereka akan memberikan wawasan yang berguna tentang dampak infeksi klamidia pada individu dan populasi, dan penyelidikan semacam itu akan membantu menyelidiki dampak potensial yang dapat dimiliki infeksi klamidia terhadap konservasi burung.

 

Akhirnya, untuk menyelidiki jalur penularan yang dicurigai, termasuk potensi kasus penularan zoonotik, diperlukan perbandingan filogenetik lebih lanjut, terutama dari strain-strain dalam dan antar inang. NGS (Next-Generation Sequencing) telah sangat memajukan peluang dalam bidang ini. Teknik NGS telah digunakan untuk menyelidiki potensi sumber wabah psittacosis dari burung liar di Australia [28,148] dan baru-baru ini digunakan untuk menyelidiki secara retrospektif strain C. psittaci yang ada pada fulmar setelah epidemi psittacosis manusia yang terjadi beberapa dekade lalu [35]. Ketika penularan zoonotik diharapkan, sebaiknya ada upaya terkoordinasi antara profesional kesehatan, ekologi satwa liar, dan dokter hewan untuk melakukan pengambilan sampel pada manusia dan burung liar dalam wilayah yang sama dan dalam waktu yang singkat, dengan analisis urutan dan filogenetik selanjutnya dari strain klamidia yang teridentifikasi.

 

9.  Kesimpulan

 

Bakteri klamidia telah ditemukan di setiap benua dan telah diisolasi dari setidaknya 70 spesies burung liar yang berbeda. Meskipun Psittaciformes dan Columbiformes telah lama diketahui menjadi inang infeksi klamidia, bukti terkini menunjukkan bahwa keluarga seperti Corvidae dan Accipitridae juga dapat memiliki prevalensi yang tinggi, dengan tingkat spesifisitas inang pada strain-strain tertentu. Sebagian besar pengawasan klamidia telah dilakukan di Eropa, yang tercermin dari keragaman organisme klamidia yang lebih banyak ditemukan di sana; dengan meningkatnya pengawasan yang dilakukan di wilayah lain, kemungkinan lebih banyak organisme klamidia akan ditemukan dan pada rentang inang yang lebih luas. Sebagian besar penelitian telah fokus pada C. psittaci yang bersifat zoonotik, tetapi infeksi dengan Chlamydiales selain C. psittaci terbukti lebih umum dari yang diperkirakan sebelumnya dan terkadang lebih prevalen daripada C. psittaci. Peningkatan pemahaman tentang keragaman dan efek dari bakteri ini akan bermanfaat, termasuk potensi zoonotiknya. Selain itu, meskipun C. psittaci dapat menyebabkan penyakit pada burung liar, data tentang dampak infeksi klamidia terhadap kecocokan inang sangat terbatas. Ada kemungkinan bahwa sebagian besar infeksi klamidia pada populasi liar bersifat komensal, setidaknya untuk strain yang telah beradaptasi dengan inang, tanpa berdampak negatif pada baik inang maupun spesies yang hidup bersimbiosis. Namun, terjadinya epizootik, meskipun jarang, dan potensi penyakit yang parah menunjukkan bahwa infeksi klamidia juga dapat relevan untuk konservasi burung. Seiring dunia terus terpengaruh oleh perusakan habitat dan perubahan lingkungan, ada kebutuhan mendesak untuk lebih memahami ekologi penyakit dasar pada inang satwa liar, khususnya patogen yang diketahui sangat mampu beralih inang. Pengawasan infeksi klamidia pada burung liar di masa depan, seperti yang dijelaskan dalam penelitian di atas, seharusnya memberikan manfaat bagi burung liar, burung yang ditangkar, dan kesehatan manusia secara keseluruhan.

 

REFERENSI

 

1.Borel N., Polkinghorne A., Pospischil A. A Review on Chlamydial Diseases in Animals: Still a Challenge for Pathologists? Vet. Pathol. 2018;55:374–390.

2.Everett K., Bush R., Anderson A. Emended description of the order Chlamydiales, proposal of Parachlamydiaceae fam. nov. and Simkaniaceae fam. nov., each containing one monotypic genus, revised taxonomy of the family Chlamydiaceae, including a new genus and five new species, and standards for the identification of organisms. Int. J. Syst. Bacteriol. 1999;49:415–440.

3.Knittler M.R., Sachse K. Chlamydia psittaci: Update on an underestimated zoonotic agent. Pathog. Dis. 2015;73:1–15.

4.Cheong H.C., Lee C.Y.Q., Cheok Y.Y., Tan G.M.Y., Looi C.Y., Wong W.F. Chlamydiaceae: Diseases in Primary Hosts and Zoonosis. Microorganisms. 2019;7:146.

5.Laroucau K., Vorimore F., Aaziz R., Solmonson L., Hsia R.C., Bavoil P.M., Fach P., Holzer M., Wuenschmann A., Sachse K. Chlamydia buteonis, a new Chlamydia species isolated from a red-shouldered hawk. Syst. Appl. Microbiol. 2019;42:125997.

6.Laroucau K., Ortega N., Vorimore F., Aaziz R., Mitura A., Szymanska-Czerwinska M., Cicerol M., Salinas J., Sachse K., Caro M.R. Detection of a novel Chlamydia species in captive spur-thighed tortoises (Testudo graeca) in southeastern Spain and proposal of Candidatus Chlamydia testudinis. Syst. Appl. Microbiol. 2020;43:126071.

7.Sachse K., Laroucau K., Vanrompay D. Avian Chlamydiosis. Curr. Clin. Microbiol. Rep. 2015;2:10–21.

8.Branley J., Weston K., England J., Dwyer D., Sorrell T. Clinical features of endemic community-acquired psittacosis. New Microbes New Infect. 2014;2:7–12.

9.Telfer B., Moberly S., Hort K., Branley J., Dwyer D., Muscatello D., Correll P., England J., McAnulty J. Probable Psittacosis Outbreak Linked to Wild Birds. Emerg. Infect. Dis. 2005;11:391–397.

10.Kaleta E.F., Taday E.M. Avian host range of Chlamydophila spp. based on isolation, antigen detection and serology. Avian Pathol. 2003;32:435–461.

11.Vanrompay D. Avian Chlamydiosis. In: Swayne D.E., Boulianne M., Logue C.M., McDougald L.R., Nair V., Suarez D.L., de Wit S., Grimes T., Johnson D., Kromm M., et al., editors. Diseases of Poultry. 14th ed. John Wiley & Sons, Inc.; Hoboken, NJ, USA: 2020.

12.Aaziz R., Gourlay P., Vorimore F., Sachse K., Siarkou V.I., Laroucau K. Chlamydiaceae in North Atlantic Seabirds Admitted to a Wildlife Rescue Center in Western France. Appl. Environ. Microbiol. 2015;81:4581–4590.

13.Andersen A., Franson J. Avian Chlamydiosis. In: Thomas N., Hunter D., Atkinson C., editors. Infectious Diseases of Wild Birds. 1st ed. Blackwell Publishing Professional; Ames, IA, USA: 2007. pp. 303–316.

14.Gerlach H. Chlamydia. In: Ritchie B., Harrison G., Harrison L., editors. Avian Medicine: Principles and Application. Wingers Publishing, Inc.; Lake Worth, FL, USA: 1994. pp. 984–996.

15.Harkinezhad T., Geens T., Vanrompay D. Chlamydophila psittaci infections in birds: A review with emphasis on zoonotic consequences. Vet. Microbiol. 2009;135:68–77.

16.Longbottom D., Coulter L. Animal Chlamydioses and Zoonotic Implications. J. Comp. Pathol. 2003;128:217–244.

17.Smith K.A., Campbell C.T., Murphy J., Stobierski M.G., Tengelsen L.A. Compendium of Measures to Control Chlamydophila psittaci Infection Among Humans (Psittacosis) and Pet Birds (Avian Chlamydiosis), 2010 National Association of State Public Health Veterinarians (NASPHV) J. Exot. Pet Med. 2011;20:32–45.

18.Andersen A.A., Vanrompay D. Avian chlamydiosis. Sci. Tech. Rev. Off. Int. Epizoot. 2000;19:396–404.

19.Franson J.C., Pearson J.E. Probable Epizootic Chlamydiosis in Wild California (Larus californicus) and Ring-Billed (Larus delawarensis) Gulls in North Dakota. J. Wildl. Dis. 1995;31:424–427.

20.Jelocnik M., Branley J., Heller J., Raidal S., Alderson S., Galea F., Gabor M., Polkinghorne A. Multilocus sequence typing identifies an avian-like Chlamydia psittaci strain involved in equine placentitis and associated with subsequent human psittacosis. Emerg. Microbes Infect. 2017;6:e7.

21.Chan J., Doyle B., Branley J., Sheppeard V., Gabor M., Viney K., Quinn H., Janover O., McCready M., Heller J. An outbreak of psittacosis at a veterinary school demonstrating a novel source of infection. One Health. 2017;3:29–33.

22.Magnino S., Haag-Wackernagel D., Geigenfeind I., Helmecke S., Dovc A., Prukner-Radovcic E., Residbegovic E., Ilieski V., Laroucau K., Donati M., et al. Chlamydial infections in feral pigeons in Europe: Review of data and focus on public health implications. Vet. Microbiol. 2009;135:54–67.

23.Vanrompay D., Butaye P., Sayada C., Ducatelle R., Haesebrouck F. Characterization of avian Chlamydia psittaci strains using ompl restriction mapping and serovar-specific monoclonal antibodies. Res. Microbiol. 1997;148:327–333.

24.Geens T., Desplanques A., Van Loock M., Bonner B.M., Kaleta E.F., Magnino S., Andersen A.A., Everett K.D., Vanrompay D. Sequencing of the Chlamydophila psittaci ompA gene reveals a new genotype, E/B, and the need for a rapid discriminatory genotyping method. J. Clin. Microbiol. 2005;43:2456–2461.

25.Andersen A.A. Serotyping of Chlamydia psittaci Isolates Using Serovar-Specific Monoclonal Antibodies with the Microimmunofluorescence Test’. J. Clin. Microbiol. 1991;29:707–711.

26.Sachse K., Laroucau K., Hotzel H., Schubert E., Ehricht R., Slickers P. Genotyping of Chlamydophila psittaci using a new DNA microarray assay based on sequence analysis of ompA genes. BMC Microbiol. 2008;8:63.

27.Read T.D., Joseph S.J., Didelot X., Liang B., Patel L., Dean D. Comparative analysis of Chlamydia psittaci genomes reveals the recent emergence of a pathogenic lineage with a broad host range. mBio. 2013;4.

28.Branley J.M., Bachmann N.L., Jelocnik M., Myers G.S.A., Polkinghorne A. Australian human and parrot Chlamydia psittaci strains cluster within the highly virulent 6BC clade of this important zoonotic pathogen. Sci. Rep. 2016;6:1–8.

29.Szymanska-Czerwinska M., Mitura A., Niemczuk K., Zareba K., Jodelko A., Pluta A., Scharf S., Vitek B., Aaziz R., Vorimore F., et al. Dissemination and genetic diversity of chlamydial agents in Polish wildfowl: Isolation and molecular characterisation of avian Chlamydia abortus strains. PLoS ONE. 2017;12:e0174599.

30.Zweifel D., Hoop R., Sachse K., Pospischil A., Borel N. Prevalence of Chlamydophila psittaci in wild birds—Potential risk for domestic poultry, pet birds, and public health? Eur. J. Wildl. Res. 2009;55:575–581.

31.Stalder S., Marti H., Borel N., Mattmann P., Vogler B., Wolfrum N., Albini S. Detection of Chlamydiaceae in Swiss wild birds sampled at a bird rehabilitation centre. Vet. Rec. Open. 2020;7:e000437.

32.Amery-Gale J., Legione A.R., Marenda M.S., Owens J., Eden P.A., Konsak-Ilievski B.M., Whiteley P.L., Dobson E.C., Browne E.A., Slocombe R.F., et al. Surveillance for Chlamydia spp. with Multilocus Sequence Typing Analysis in Wild and Captive Birds in Victoria, Australia. J. Wild l.

33.Stokes H.S., Martens J.M., Walder K., Segal Y., Berg M.L., Bennett A.T.D. Species, sex and geographic variation in chlamydial prevalence in abundant wild Australian parrots. Sci. Rep. 2020;10:20478.

34.Stalder S., Marti H., Borel N., Sachse K., Albini S., Vogler B.R. Occurrence of Chlamydiaceae in Raptors and Crows in Switzerland. Pathogens. 2020;9:724.

35.Wang H., Jensen J.K., Olsson A., Vorimore F., Aaziz R., Guy L., Ellstrom P., Laroucau K., Herrmann B. Chlamydia psittaci in fulmars on the Faroe Islands: A causative link to South American psittacines eight decades after a severe epidemic. Microbes Infect. 2020;22:356–359.

36.Jeong J., An I., Oem J.K., Wang S.J., Kim Y., Shin J.H., Woo C., Kim Y., Jo S.D., Son K., et al. Molecular prevalence and genotyping of Chlamydia spp. in wild birds from South Korea. J. Vet. Med Sci. 2017;79:1204–1209.

37.Luján-Vega C., Hawkins M.G., Johnson C.K., Briggs C., Vennum C., Bloom P.H., Hull J.M., Cray C., Pesti D., Johnson L., et al. Atypical Chlamydiaceae in wild populations of hawks (Buteo spp.) in California. J. Zoo Wildl. Med. 2018;49:108–115.

38.Laroucau K., Vorimore F., Aaziz R., Berndt A., Schubert E., Sachse K. Isolation of a new chlamydial agent from infected domestic poultry coincided with cases of atypical pneumonia among slaughterhouse workers in France. Infect. Genet. Evol. 2009;9:1240–1247.

39.Sachse K., Laroucau K., Riege K., Wehner S., Dilcher M., Creasy H.H., Weidmann M., Myers G., Vorimore F., Vicari N., et al. Evidence for the existence of two new members of the family Chlamydiaceae and proposal of Chlamydia avium sp. nov. and Chlamydia gallinacea sp. nov. Syst. Appl. Microbiol. 2014;37:79–88.

40.Heijne M., van der Goot J.A., Fijten H., van der Giessen J.W., Kuijt E., Maassen C.B.M., van Roon A., Wit B., Koets A.P., Roest H.I.J. A cross sectional study on Dutch layer farms to investigate the prevalence and potential risk factors for different Chlamydia species. PLoS ONE. 2018;13:e0190774.

41.Zocevic A., Vorimore F., Marhold C., Horvatek D., Wang D., Slavec B., Prentza Z., Stavianis G., Prukner-Radovcic E., Dovc A., et al. Molecular characterization of atypical Chlamydia and evidence of their dissemination in different European and Asian chicken flocks by specific real-time PCR. Environ. Microbiol. 2012;14:2212–2222.

42.Guo W., Li J., Kaltenboeck B., Gong J., Fan W., Wang C. Chlamydia gallinacea, not C. psittaci, is the endemic chlamydial species in chicken (Gallus gallus) Sci. Rep. 2016;6:19638.

43.Ornelas-Eusebio E., Garcia-Espinosa G., Vorimore F., Aaziz R., Durand B., Laroucau K., Zanella G. Cross-sectional study on Chlamydiaceae prevalence and associated risk factors on commercial and backyard poultry farms in Mexico. Prev. Vet. Med. 2020;176:104922.

44.Li L., Luther M., Macklin K., Pugh D., Li J., Zhang J., Roberts J., Kaltenboeck B., Wang C. Chlamydia gallinacea: A widespread emerging Chlamydia agent with zoonotic potential in backyard poultry. Epidemiol. Infect. 2017;145:2701–2703.

45.Frutos M.C., Monetti M.S., Vaulet L.G., Cadario M.E., Fermepin M.R., Re V.E., Cuffini C.G. Genetic diversity of Chlamydia among captive birds from central Argentina. Avian Pathol. 2015;44:50–56.

46.Stokes H.S., Martens J.M., Jelocnik M., Walder K., Segal Y., Berg M.L., Bennett A.T.D. Chlamydial diversity and predictors of infection in a wild Australian parrot, the Crimson Rosella (Platycercus elegans) Transbound. Emerg. Dis. 2021;68:487–498.

47.Mattmann P., Marti H., Borel N., Jelocnik M., Albini S., Vogler B.R. Chlamydiaceae in wild, feral and domestic pigeons in Switzerland and insight into population dynamics by Chlamydia psittaci multilocus sequence typing. PLoS ONE. 2019;14:e0226088. doi: 10.1371/journal.pone.0226088.

48.Burt S.A., Roring R.E., Heijne M. Chlamydia psittaci and C. avium in feral pigeon (Columba livia domestica) droppings in two cities in the Netherlands. Vet. Q. 2018;38:63–66.

49.Pisanu B., Laroucau K., Aaziz R., Vorimore F., Le Gros A., Chapuis J.-L., Clergeau P. Chlamydia avium Detection from a Ring-Necked Parakeet (Psittacula Krameri) in France. J. Exot. Pet Med. 2018;27:68–74.

50.Vorimore F., Hsia R.C., Huot-Creasy H., Bastian S., Deruyter L., Passet A., Sachse K., Bavoil P., Myers G., Laroucau K. Isolation of a New Chlamydia species from the Feral Sacred Ibis (Threskiornis aethiopicus): Chlamydia ibidis. PLoS ONE. 2013;8:e74823.

51.Li Z., Liu P., Hou J., Xu G., Zhang J., Lei Y., Lou Z., Liang L., Wen Y., Zhou J. Detection of Chlamydia psittaci and Chlamydia ibidis in the Endangered Crested Ibis (Nipponia nippon) Epidemiol. Infect. 2020;148:1–5.

52.Krawiec M., Piasecki T., Wieliczko A. Prevalence of Chlamydia psittaci and Other Chlamydia Species in Wild Birds in Poland. Vector Borne Zoonotic Dis. 2015;15:652–655.

53.Greub G. Parachlamydia acanthamoebae, an emerging agent of pneumonia. Clin. Microbiol. Infect. 2009;15:18–28.

54.Wheelhouse N., Longbottom D. Chlamydia-related Organisms: Infection in Ruminants and Potential for Zoonotic transmission. Curr. Clin. Microbiol. Rep. 2015;2:1–9.

55.Jelocnik M., Taylor-Brown A., O’Dea C., Anstey S., Bommana S., Masters N., Katouli M., Jenkins C., Polkinghorne A. Detection of a range of genetically diverse chlamydiae in Australian domesticated and wild ungulates. Transbound. Emerg. Dis. 2019;66:1132–1137.

56.Robertson T., Noormohammadi A.H. Investigation of the Prevalence of Chlamydiosis in the Australian Chicken Meat Industry. Rural Industries Research and Development Corporation; Barton, ACT, Australia: 2011.

57.Christerson L., Blomqvist M., Grannas K., Thollesson M., Laroucau K., Waldenstrom J., Eliasson I., Olsen B., Herrmann B. A novel Chlamydiaceae-like bacterium found in faecal specimens from sea birds from the Bering Sea. Environ. Microbiol. Rep. 2010;2:605–610.

58.Taylor-Brown A., Vaughan L., Greub G., Timms P., Polkinghorne A. Twenty years of research into Chlamydia-like organisms: A revolution in our understanding of the biology and pathogenicity of members of the phylum Chlamydiae. Pathog. Dis. 2015;73:1–15.

59.Collar N. Globally threatened parrots: Criteria, characteristics and cures. Int. Zoo Yearb. 2000;37:21–35.

60.Beech M., Miles J. Psittacosis among birds in South Australia I. A survey of infection in some common species in 1951 and 1952. Aust. J. Exp. Biol. 1953;31:473–480.

61.Chahota R., Katoch R.C., Batta M.K. Prevalence of Chlamydia psittaci among feral birds in Himachal Pradesh, India. J. Appl. Anim. Res. 1997;12:89–94.

62.De Freitas Raso T., Seixas G.H., Guedes N.M., Pinto A.A. Chlamydophila psittaci in free-living Blue-fronted Amazon parrots (Amazona aestiva) and Hyacinth macaws (Anodorhynchus hyacinthinus) in the Pantanal of Mato Grosso do Sul, Brazil. Vet. Microbiol. 2006;117:235–241.

63.Sutherland M., Sarker S., Vaz P.K., Legione A.R., Devlin J.M., Macwhirter P.L., Whiteley P.L., Raidal S.R. Disease surveillance in wild Victorian cacatuids reveals co-infection with multiple agents and detection of novel avian viruses. Vet. Microbiol. 2019;235:257–264.

64.Stokes H.S., Martens J.M., Chamings A., Walder K., Berg M.L., Segal Y., Bennett A.T.D. Identification of Chlamydia gallinacea in a parrot and in free-range chickens in Australia. Aust. Vet. J. 2019;97:398–400.

65.Dickx V., Beeckman D.S., Dossche L., Tavernier P., Vanrompay D. Chlamydophila psittaci in homing and feral pigeons and zoonotic transmission. J. Med. Microbiol. 2010;59:1348–1353.

66.Sachse K., Kuehlewind S., Ruettger A., Schubert E., Rohde G. More than classical Chlamydia psittaci in urban pigeons. Vet. Microbiol. 2012;157:476–480.

67.Tanaka C., Miyazawa T., Watarai M., Ishiguro N. Bacteriological Survey of Feces from Feral Pigeons in Japan. J. Vet. Med. Sci. 2005;67:951–953.

68.Ferreira V.L., Dias R.A., Raso T.F. Screening of Feral Pigeons (Columba livia) for Pathogens of Veterinary and Medical Importance. Braz. J. Poult. Sci. 2016;18:701–704.

69.De Lima V.Y., Langoni H., da Silva A.V., Pezerico S.B., de Castro A.P., da Silva R.C., Araujo J.P., Jr. Chlamydophila psittaci and Toxoplasma gondii infection in pigeons (Columba livia) from Sao Paulo State, Brazil. Vet. Parasitol. 2011;175:9–14.

70.Wannaratana S., Thontiravong A., Amonsin A., Pakpinyo S. Persistence of Chlamydia psittaci in Various Temperatures and Times. Avian Dis. 2017;61:40–45.

71.Sariya L., Prompiram P., Tangsudjai S., Poltep K., Chamsai T., Mongkolphan C., Rattanavibul K., Sakdajivachareon V. Detection and characterization of Chlamydophila psittaci in asymptomatic feral pigeons (Columba livia domestica) in central Thailand. Asian Pac. J. Trop. Med. 2015;8:94–97.

72.Jelocnik M., Jenkins C., O’Rourke B., Barnwell J., Polkinghorne A. Molecular evidence to suggest pigeon-type Chlamydia psittaci in association with an equine foal loss. Transbound. Emerg. Dis. 2018;65:911–915.

73.Dickx V., Kalmar I.D., Tavernier P., Vanrompay D. Prevalence and genotype distribution of Chlamydia psittaci in feral Canada geese (Branta canadensis) in Belgium. Vector Borne Zoonotic Dis. 2013;13:382–384.

74.Hermann B., Persson H., Jensen J., Joensen H., Klint M., Olsen B. Chlamydophila psittaci in Fulmars, the Faroe Islands. Emerg. Infect. Dis. 2006;12:330–332.

75.Jouffroy S.J., Schlueter A.H., Bildfell R.J., Rockey D.D. Rhabdochlamydia spp. in an Oregon raptor. J. Vet. Diagn. Investig. 2016;28:473–476.

76.Blomqvist M., Christerson L., Waldenstrom J., Lindberg P., Helander B., Gunnarsson G., Herrmann B., Olsen B. Chlamydia psittaci in birds of prey, Sweden. Infect. Ecol. Epidemiol. 2012;2.

77.Isaksson J., Christerson L., Blomqvist M., Wille M., Alladio L.A., Sachse K., Olsen B., González-Acuña D., Herrmann B. Chlamydiaceae-like bacterium, but no Chlamydia psittaci, in sea birds from Antarctica. Polar Biol. 2015;38:1931–1936.

78.Vorimore F., Hölzer M., Liebler-Tenorio E.M., Barf L.M., Delannoy S., Vittecoq M., Wedlarski R., Lécu A., Scharf S., Blanchard Y., et al. Evidence for the existence of a new genus Chlamydiifrater gen. nov. inside the family Chlamydiaceae with two new species isolated from flamingo (Phoenicopterus roseus): Chlamydiifrater phoenicopteri sp. nov. and Chlamydiifrater volucris sp. nov. Syst. Appl. Microbiol. 2021.

79.Burnard D., Polkinghorne A. Chlamydial infections in wildlife-conservation threats and/or reservoirs of ’spill-over’ infections? Vet. Microbiol. 2016;196:78–84.

80.Holzinger-Umlauf H.A., Marschang R.E., Gravendyck M., Kaleta E.F. Investigation on the frequency of Chlamydia sp. infections in tits (Paridae) Avian Pathol. 1997;26:779–789.

81.Beckmann K., Borel N., Pocknell A., Dagleish M., Sachse K., KJohn S., Pospischil A., Cunningham A., Lawson B. Chlamydiosis in British Garden Birds (2005–2011): Retrospective Diagnosis and Chlamydia psittaci Genotype Determination. EcoHealth. 2014;11:544–563.

82.Ribas J.M., Sipinski E.A.B., Serafini P.P., Ferreira V.L., De Freitas Raso T., Pinto A.A. Chlamydophila psittaci assessment in threatened red-tailed Amazon (Amazona brasiliensis) parrots in Paraná, Brazil. Ornithologia. 2014;6:144–147.

83.Vaz F.F., Serafini P.P., Locatelli-Dittrich R., Meurer R., Durigon E.L., de Araujo J., Thomazelli L.M., Ometto T., Sipinski E.A.B., Sezerban R.M., et al. Survey of pathogens in threatened wild red-tailed Amazon parrot (Amazona brasiliensis) nestlings in Rasa Island, Brazil. Braz. J. Microbiol. 2017;48:747–753.

84.Deem S.L., Noss A.J., Cuellar R.L., Karesh W.B. Health evaluation of free-ranging and captive blue-fronted Amazon parrots (Amazona aestiva) in the Gran chaco, Bolivia. J. Zoo Wildl. Med. 2005;36:598–605.

85.Gilardi K.V.K., Lowenstine L.J., Gilardi J.D., Munn C.A. A survey for selected viral, chlamydial, and parasitic diseases in wild dusky-headed parakeets (Aratinga weddellii) and tui parakeets (Brotogeris sanctithomae) in Peru. J. Wildl. Dis. 1995;31:523–528.

86.Tiyawattanaroj W., Lindenwald R., Mohr L., Günther E., Legler M. Monitoring of the infectious agent Chlamydia psittaci in common swifts (Apus apus) in the area of Hannover, Lower Saxony, Germany. Berl. Münchener Tierärztliche Wochenschr. 2021;134:1–5.

87.Assunção P., de Ponte Machado M., De la Fe C., Ramírez A.S., Rosales R.S., Antunes N.T., Poveda C., Poveda J.B. Prevalence of Pathogens in Great White Pelicans (Pelecanus onocrotalus) from the Western Cape, South Africa. J. Appl. Anim. Res. 2007;32:29–32.

88.Dusek R.J., Justice-Allen A., Bodenstein B., Knowles S., Grear D.A., Adams L., Levy C., Yaglom H.D., Shearn-Bochsler V.I., Ciembor P.G., et al. Chlamydia Psittaci in Feral Rosy-Faced Lovebirds (Agapornis Roseicollis) and Other Backyard Birds in Maricopa County, Arizona, USA. J. Wildl. Dis. 2018;54:248–260.

89.Gartrell B.D., French N.P., Howe L., Nelson N.J., Houston M., Burrows E.A., Russell J.C., Anderson S.H. First detection of Chlamydia psittaci from a wild native passerine bird in New Zealand. N. Z. Vet. J. 2013;61:174–176.

90.Mahzounieh M., Moloudizargari M., Ghasemi Shams Abadi M., Baninameh Z., Heidari Khoei H. Prevalence Rate and Phylogenetic Analysis of Chlamydia psittaci in Pigeon and House Sparrow Specimens and the Potential Human Infection Risk in Chahrmahal-va-Bakhtiari, Iran. Arch. Clin. Infect. Dis. 2020;15.

91.McElnea C., Cross G. Methods of detection of Chlamydia psittaci in domesticated and wild birds. Aust. Vet. J. 1999;77:516–521.

92.Padilla L.R., Santiago-Alarcon D., Merkel J., Miller R.E., Parker P.G. Survey for haemoproteus spp., trichomonas gallinae, chlamydophila psittaci, and salmonella spp. in Galapagos Islands Columbiformes. J. Zoo Wildl. Med. 2004;35:60–64.

93.Schettler E., Fickel J., Hotzel H., Sachse K., Streich W.J., Wittstatt U., Frolich K. Newcastle disease virus and Chlamydia psittaci in free-living raptors from eastern Germany. J. Wildl. Dis. 2003;39:57–63.

94.Schettler E., Langgemach T., Sommer P., Streich J., Frolich K. Seroepizootiology of selected infectious disease agents in free-living birds of prey in Germany. J. Wildl. Dis. 2001;37:145–152.

95.Sharples E., Baines S.J. Prevalence of Chlamydophila psittaci-positive cloacal PCR tests in wild avian casualties in the UK. Vet. Rec. 2009;164:16–17.

96.Stenzel T., Pestka D., Choszcz D. The prevalence and genetic characterization of Chlamydia psittaci from domestic and feral pigeons in Poland and the correlation between infection rate and incidence of pigeon circovirus. Poult. Sci. 2014;93:3009–3016.

97.Floriano A.M., Rigamonti S., Comandatore F., Scaltriti E., Longbottom D., Livingstone M., Laroucau K., Gaffuri A., Pongolini S., Magnino S., et al. Complete Genome Sequence of Chlamydia avium PV 4360/2, Isolated from a Feral Pigeon in Italy. Microbiol. Resour. Announc. 2020;9.

98.Hulin V., Oger S., Vorimore F., Aaziz R., de Barbeyrac B., Berruchon J., Sachse K., Laroucau K. Host preference and zoonotic potential of Chlamydia psittaci and C. gallinacea in poultry. Pathog. Dis. 2015;73:1–11.

99.Doosti A., Arshi A. Determination of the Prevalence of Chlamydia psittaci by PCR in Iranian Pigeons. Int. J. Biol. 2011;3.

100.Zhang N.Z., Zhang X.X., Zhou D.H., Huang S.Y., Tian W.P., Yang Y.C., Zhao Q., Zhu X.Q. Seroprevalence and genotype of Chlamydia in pet parrots in China. Epidemiol. Infect. 2015;143:55–61.

101.Cong W., Huang S.Y., Zhang X.Y., Zhou D.H., Xu M.J., Zhao Q., Song H.Q., Zhu X.Q., Qian A.D. Seroprevalence of Chlamydia psittaci infection in market-sold adult chickens, ducks and pigeons in north-western China. J. Med. Microbiol. 2013;62:1211–1214.

102.Cong W., Huang S.Y., Zhang X.X., Zhou D.H., Xu M.J., Zhao Q., Qian A.D., Zhu X.Q. Chlamydia psittaci exposure in pet birds. J. Med. Microbiol. 2014;63:578–581.

103.Grimes J.E. Recovery of Ornithosis Agent from Naturally Infected White-Winged Doves. J. Wildl. Manag. 1966;30:594–598. doi: 10.2307/3798753.

104.Goltz J.P., Huines J.G. Canadian Cooperative Wildlife Health Centre Newsletter. Canadian Cooperative Wildlife Center; Guelph, ON, Canada: 2000. Psittacosis in Wild Rock Doves; pp. 9–10.

105.Hutchison R., Rowlands R.A., Simpson S.L. A study of psittacosis. Br. Med. J. 1930;1:633–646.

106.De Freitas Raso T., Berchieri Júnior A., Augusto Pinto A. Evidence of Chlamydophila psittaci infection in captive Amazon parrots in Brazil. J. Zoo Wildl. Med. 2002;33:118–121.

107.De Freitas Raso T., Godoy S.N., Milanelo L., Souza C.A.I., Matushima E.R., Araujo J.P., Jr., Pinto A.A. An outbreak of chlamydiosis in captive Blue-fronted Amazon parrots (Amazona aestiva) in Brazil. J. Zoo Wildl. Med. 2004;35:94–96.

108.Leal D.C., Negrão V.B., Santos F., Raso T.F., Barrouin-Melo S.M., Franke C.R. Ocorrência de Chlamydophila psittaci em pombos (Columba livia) na cidade de Salvador, Bahia. Arq. Bras. Med. Veterinária Zootec. 2015;67:771–776.

109.Burnet F. Enzootic psittacosis amongst wild Australian parrots. J. Hyg. 1935;35:412–420.

110.Gedye K.R., Fremaux M., Garcia-Ramirez J.C., Gartrell B.D. A preliminary survey of Chlamydia psittaci genotypes from native and introduced birds in New Zealand. N. Z. Vet. J. 2018;66:162–165.

111.El-Jakee J.K., Osman K.M., Ezzeldeen N.A., Ali H.A., Mostafa E.R. Chlamydia species in free-living Cattle Egret (Bubulcus ibis) and Hoopoe (Upupa epops) in Egypt. Int. J. Vet. Sci. Med. 2014;2:1–6.

112.Brand C.J. Chlamydial infections in free-living birds. J. Am. Vet. Med. Assoc. 1989;195:1531–1535.

113.Amery-Gale J., Marenda M.S., Owens J., Eden P.A., Browning G.F., Devlin J.M. A high prevalence of beak and feather disease virus in non-psittacine Australian birds. J. Med. Microbiol. 2017;66:1005–1013.

114.Branley J.M., Roy B., Dwyer D.E., Sorrell T.C. Real-time PCR detection and quantitation of Chlamydophila psittaci in human and avian specimens from a veterinary clinic cluster. Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 2008;27:269–273.

115.Ornelas-Eusebio E., Sanchez-Godoy F.D., Chavez-Maya F., De la Garza-Garcia J.A., Hernandez-Castro R., Garcia-Espinosa G. First Identification of Chlamydia psittaci in the Acute Illness and Death of Endemic and Endangered Psittacine Birds in Mexico. Avian Dis. 2016;60:540–544.

116.Vanrompay D., Ducatelle R., Haesebrouck F. Chlamydia psittaci infections: A review with emphasis on avian chlamydiosis. Vet. Microbiol. 1995;45:93–119.

117.Popelin-Wedlarski F., Roux A., Aaziz R., Vorimore F., Lagourette P., Crispo M., Borel N., Laroucau K. Captive Psittacines with Chlamydia avium Infection. Avian Dis. 2020;64:542–546.

118.Wobeser G. Essentials of Disease in Wild Animals. 1st ed. Blackwell Publishing Professional; Ames, IA, USA: 2006. p. 243.

119.Das S., Smith K., Sarker S., Peters A., Adriaanse K., Eden P., Ghorashi S.A., Forwood J.K., Raidal S.R. Repeat Spillover of Beak and Feather Disease Virus into an Endangered Parrot Highlights the Risk Associated with Endemic Pathogen Loss in Endangered Species. J. Wildl. Dis. 2020;56.

120.Vanrompay D., Ducatelle R., Haesebrouck F. Pathogenicity for turkeys of Chlamydia psittaci strains belonging to the avian serovars A, B and D. Avian Pathol. 1994;23:247–262.

121.Crowl T.A., Crist T.O., Parmenter R.R., Belovsky G., Lugo A.E. The spread of invasive species and infectious disease as drivers of ecosystem change. Front. Ecol. Environ. 2008;6:238–246.

122.Brochier B., Vangeluwe D., van den Berg T. Alien invasive birds. Rev. Sci. Tech. 2010;29:217–226.

123.Brearley G., Rhodes J., Bradley A., Baxter G., Seabrook L., Lunney D., Liu Y., McAlpine C. Wildlife disease prevalence in human-modified landscapes. Biol. Rev. Camb. Philos. Soc. 2013;88:427–442.

124.McCallum H., Kerlin D.H., Ellis W., Carrick F. Assessing the significance of endemic disease in conservation- koalas, chlamydia, and koala retrovirus as a case study. Conserv. Lett. 2018;11:e12425.

125.Polkinghorne A., Hanger J., Timms P. Recent advances in understanding the biology, epidemiology and control of chlamydial infections in koalas. Vet. Microbiol. 2013;165:214–223.

126.Vanrompay D., Harkinezhad T., van de Walle M., Beeckman D., van Droogenbroeck C., Verminnen K., Leten R., Martel A., Cauwerts K. Chlamydophila psittaci Transmission from Pet Birds to Humans. Emerg. Infect. Dis. 2007;13:1108–1110.

127.Laroucau K., de Barbeyrac B., Vorimore F., Clrec M., Bertin C., Harkinezhad T., Verminnen K., Obeniche F., Capek I., Bébéar C., et al. Chlamydial infections in duck farms associated with human cases of psittacosis in France. Vet. Microbiol. 2009;135:82–89.

128.Harkinezhad T., Verminnen K., Van Droogenbroeck C., Vanrompay D. Chlamydophila psittaci genotype E/B transmission from African grey parrots to humans. J. Med. Microbiol. 2007;56:1097–1100.

129.Nieuwenhuizen A.A., Dijkstra F., Notermans D.W., van der Hoek W. Laboratory methods for case finding in human psittacosis outbreaks: A systematic review. BMC Infect. Dis. 2018;18:442.

130.Levinson D.C., Gibbsm J., Bearwood J.T. Ornithosis as a cause of sporadic atypical pneumonia. JAMA. 1944;126:1079–1084.

131.Haag-Wackernagel D., Moch H. Health hazards posed by feral pigeons. J. Infect. 2004;48:307–313.

132.Henry K., Crossley K. Wild-pigeon-related psittacosis in a family. Chest. 1986;90:708–710. doi: 10.1378/chest.90.5.708.

133.Mair-Jenkins J., Lamming T., Dziadosz A., Flecknoe D., Stubington T., Mentasti M., Muir P., Monk P. A Psittacosis Outbreak among English Office Workers with Little or No Contact with Birds, August 2015. PLOS Curr. Outbreaks. 2018.

134.Rehn M., Ringberg H., Runehagen A., Herrmann B., Olsen B., Petersson A., Hjertqvist M., Kühlmann-Berenzon S., Wallensten A. Unusual increase of psittacosis in southern Sweden linked to wild bird exposure, January to April 2013. Eurosurveillance. 2013;18:13–20.

135.Chereau F., Rehn M., Pini A., Kuhlmann-Berenzon S., Ydring E., Ringberg H., Runehagen A., Ockborn G., Dotevall L., Wallensten A. Wild and domestic bird faeces likely source of psittacosis transmission-A case-control study in Sweden, 2014–2016. Zoonoses Public Health. 2018;65:790–797.

136.Olsen B., Persson K., Broholm K.A. PCR detection of Chlamydia psittaci in faecal samples from passerine birds in Sweden. Epidemiol. Infect. 1998;121:481–484.

137.Williams J., Tallis G., Dalton C., Ng S., Beaton S., Catton M., Elliott J., Carnie J. Community outbreak of psittacosis in a rural Australian town. Lancet. 1998;351:1697–1699. doi: 10.1016/S0140-6736(97)10444-5.

138.Parkin D. Wildlife Feeding, National Park Policy and Visitor Practice: Where to from Here? Project Nature-Ed; Grafton, NSW, Australia: 2001. pp. 1–12.

139.Parsons H., Major R.E., French K. Species interactions and habitat associations of birds inhabiting urban areas of Sydney, Australia. Austral Ecol. 2006;31:217–227.

140.Schell C.J., Stanton L.A., Young J.K., Angeloni L.M., Lambert J.E., Breck S.W., Murray M.H. The evolutionary consequences of human-wildlife conflict in cities. Evol. Appl. 2021;14:178–197.

141.Isaksson C. Impact of Urbanization on Birds. In: Tietze D.T., editor. Bird Species: How They Arise, Modify and Vanish. Springer International Publishing; Cham, Switzerland: 2018. pp. 235–257.

142.Strubbe D., Matthysen E. Establishment success of invasive ring-necked and monk parakeets in Europe. J. Biogeogr. 2009;36:2264–2278.

143.Davis A., Taylor C.E., Major R.E. Do fire and rainfall drive spatial and temporal population shifts in parrots? A case study using urban parrot populations. Landsc. Urban Plan. 2011;100:295–301.

144.Davis A., Taylor C.E., Major R.E. Seasonal abundance and habitat use of Australian parrots in an urbanised landscape. Landsc. Urban Plan. 2012;106:191–198.

145.Hulin V., Bernard P., Vorimore F., Aaziz R., Cleva D., Robineau J., Durand B., Angelis L., Siarkou V.I., Laroucau K. Assessment of Chlamydia psittaci Shedding and Environmental Contamination as Potential Sources of Worker Exposure throughout the Mule Duck Breeding Process. Appl. Environ. Microbiol. 2015;82:1504–1518.

146.Verminnen K., Van Loock M., Hafez H.M., Ducatelle R., Haesebrouck F., Vanrompay D. Evaluation of a recombinant enzyme-linked immunosorbent assay for detecting Chlamydophila psittaci antibodies in turkey sera. Vet. Res. 2006;37:623–632.

147.Carver S., Bevins S.N., Lappin M.R., Boydston E.E., Lyren L.M., Alldredge M., Logan K.A., Sweanor L.L., Riley S.P.D., Serieys L.E.K., et al. Pathogen exposure varies widely among sympatric populations of wild and domestic felids across the United States. Ecol. Appl. 2016;26:367–381.

148.Jenkins C., Jelocnik M., Micallef M.L., Galea F., Taylor-Brown A., Bogema D.R., Liu M., O’Rourke B., Chicken C., Carrick J., et al. An epizootic of Chlamydia psittaci equine reproductive loss associated with suspected spillover from native Australian parrots. Emerg. Microbes Infect. 2018;7:1–13.

149.Polkinghome A., Branley J. New insights into chlamydial zoonoses. Microbiol. Aust. 2020;41:14–18.

150.Akter R., Stent A.W., Sansom F.M., Gilkerson J.R., Burden C., Devlin J.M., Legione A.R., El-Hage C.M. Chlamydia psittaci: A suspected cause of reproductive loss in three Victorian horses. Aust. Vet. J. 2020;98:570–573.

151.Anstey S., Lizárraga D., Nyari S., Chalmers G., Carrick J., Chicken C., Jenkins C., Perkins N., Timms P., Jelocnik M. Epidemiology of Chlamydia psittaci infections in pregnant Thoroughbred mares and foals. Vet. J. 2021;273.

152.Fudge A.M. A Review of Methods to Detect Chlamydia psittaci in Avian Patients. J. Avian Med. Surg. 1997;11:153–165.

153.Buckland S.T. A Mark-Recapture Survival Analysis. J. Anim. Ecol. 1982;51:833–847.

 

SUMBER

Helena S Stokes, Mathew L Berg, Andrew T D Bennet. A Review of Chlamydial Infections in Wild Birds. Pathogens. 2021 Jul 28;10(8):948.